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Apr 28, 2023

Akklimatisierung einer Koralle

Band Kommunikationsbiologie

Communications Biology Band 6, Artikelnummer: 66 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Die Versauerung der Ozeane, die durch Veränderungen in der Karbonatchemie der Ozeane aufgrund erhöhter CO2-Konzentrationen in der Atmosphäre verursacht wird, bedroht viele kalkbildende Organismen, darunter auch Korallen. Hier haben wir Autotrophie- vs. Heterotrophie-Verschiebungen in der mediterranen Zooxanthellat-Skleraktin-Koralle Balanophyllia europaea untersucht, die an einem CO2-Auslass vor der Insel Panarea (Italien) an Bedingungen mit niedrigem pH-Wert und hohem pCO2-Wert akklimatisiert wurde. Die Endosymbiontendichten von Dinoflagellaten waren an Stellen mit dem niedrigsten pH-Wert höher, an denen Veränderungen in der Verteilung verschiedener Haplotypen einer wirtsspezifischen Symbiontenart, Philozoon balanophyllum, beobachtet wurden. Bei niedrigem pH-Wert wurde ein Anstieg des C/N-Verhältnisses der Symbionten beobachtet, wahrscheinlich als Folge einer erhöhten C-Fixierung durch höhere Symbiontenzelldichten. Die δ13C-Werte der Symbionten und des Wirtsgewebes erreichten ähnliche Werte an der Stelle mit dem niedrigsten pH-Wert, was auf einen erhöhten Einfluss der Autotrophie mit zunehmender Versauerung hindeutet. δ15N-Werte des Wirtsgewebes von 0‰ deuten stark darauf hin, dass die diazotrophe N2-Fixierung innerhalb des Korallengewebes/Schleims an den Stellen mit niedrigem pH-Wert stattfindet, was wahrscheinlich die Abnahme der C/N-Verhältnisse des Wirtsgewebes mit der Ansäuerung erklärt. Insgesamt zeigen unsere Ergebnisse eine Akklimatisierung dieses Korallen-Dinoflagellaten-Mutualismus durch trophische Anpassung und Symbionten-Haplotyp-Unterschiede mit zunehmender Versauerung, was unterstreicht, dass einige Korallen in der Lage sind, sich an die Ozeanversauerung zu gewöhnen, die in Szenarien für das Ende des Jahrhunderts vorhergesagt wird.

Das bestimmende Merkmal des Anthropozäns1 ist das Aufkommen menschlicher Aktivitäten als treibende Kraft des globalen Wandels2, der in einem Tempo vor sich geht, das Bedenken aufkommen lässt, ob die Anpassung von Organismen mit den sich schnell ändernden Umweltbedingungen Schritt halten kann3. Mit der Erwärmung und Versauerung der Ozeane verbundene Stressfaktoren gehören zu den direktesten und weitreichendsten anthropogenen Veränderungen für Meeresbiota, einschließlich Korallen4. Die pH-Abnahme von ca. 8,2 vor der industriellen Revolution auf ca. 8.1 mit einer Verdoppelung des CO2 führt zu einem allmählichen Rückgang des Sättigungszustands von Calciumcarbonat im Meerwasser5. Es wurde prognostiziert, dass sich dieses Phänomen negativ auf die Fähigkeit von Korallen zur Verkalkung auswirkt6,7. Allerdings deuten empirische Belege, beispielsweise im Hinblick auf die natürliche Selektion toleranter Bakterien- und/oder Dinoflagellaten-Symbionten oder die unterschiedliche Regulierung von Umweltstressreaktionsgenen8,9, auf eine unterschätzte Fähigkeit von Korallen hin, sich an Umweltveränderungen zu gewöhnen und sich genetisch anzupassen10. Tatsächlich haben diese uralten Organismen über Hunderte von Millionen Jahren des globalen Klimawandels hinweg überlebt, sich weiterentwickelt und angepasst11,12,13,14.

Die Symbiose zwischen Skleraktin-Korallen und ihren Dinoflagellaten-Mikroalgen (Familie Symbiodiniaceae), allgemein als Zooxanthellen bezeichnet, wurde ausführlich untersucht15,16,17. Zooxanthellen tragen erheblich zum Energiehaushalt des Wirts bei, indem sie photosynthetisch fixierten Kohlenstoff16 bereitstellen und gleichzeitig Atmungs- und Ausscheidungsnebenprodukte des Wirts recyceln18. In einer solchen Symbiose können sowohl Kohlenstoff als auch Stickstoff durch Heterotrophie und Autotrophie gewonnen und zwischen dem Wirt und den Dinoflagellaten-Symbionten recycelt werden19,20. Im Allgemeinen liefert die Symbiose den größten Teil des für die Atmung benötigten Kohlenstoffs21, während der Raub von Zooplankton und partikulärer organischer Substanz immer noch erforderlich ist, um den Stickstoff- und Phosphorbedarf zu decken16. Dennoch variiert der relative Beitrag von Heterotrophie gegenüber Autotrophie zur Wirtsernährung je nach Art, Population, Umgebung und/oder Ontogenese22.

Eine entscheidende Einschränkung für viele experimentelle Studien war die Nachbildung der Geschwindigkeit (Jahrzehnte) und der biologischen Maßstäbe (Ökosysteme), mit denen die Ozeanversauerung erfolgt. Natürliche CO2-Quellen versauern das umgebende Meerwasser und erzeugen Bedingungen in der Karbonatchemie, die zukünftige Vorhersagen zur Ozeanversauerung imitieren23,24,25, wenn auch mit großen kurzfristigen Schwankungen26,27,28. Durch die Untersuchung natürlicher Populationen, die entlang von Transekten leben, die von den CO2-Quellen ausgehen, ermöglichen diese Systeme den Ersatz von Raum durch Zeit und liefern wertvolle Erkenntnisse zur Akklimatisierung und Anpassung an die Ozeanversauerung29. Diese Studie wurde an natürlichen Populationen der Zooxanthellat-Skleraktinenkoralle Balanophyllia europaea durchgeführt, die an einem CO2-Vulkanschlot in der Nähe der Insel Panarea (Italien) lebt. Dieser Unterwasserkrater in 10 m Tiefe setzt anhaltende gasförmige Emissionen frei (98–99 % CO2 ohne instrumentell nachweisbare toxische Verbindungen), was zu einem stabilen pH-Gradienten bei Umgebungstemperatur30 führt, wobei gemäß konservativen und Worst-Case-Szenarien des IPCC eine Versauerung der Ozeane für das Jahr 2100 prognostiziert wird31,32 . Mit abnehmendem pH-Wert zeigt B. europaea einen Rückgang der Populationsdichte33 und der Nettoverkalkungsraten, letztere als Folge einer erhöhten Skelettporosität, während die lineare Ausdehnungsrate erhalten bleibt24, wodurch die Koralle bei der Geschlechtsreife ihre Größe erreichen kann28. Darüber hinaus behält B. europaea das Skelett-Calciumcarbonat-Polymorph, den Gehalt an organischer Matrix, die Aragonitfaserdicke und Skeletthärte, den pH-Wert der Verkalkungsflüssigkeit und die grobe Verkalkung bei sinkendem pH-Wert von 34 unverändert bei.

Das Ziel dieser Studie war es, die physiologische Akklimatisierung dieses Korallen-Dinoflagellaten-Mutualismus mit zunehmender Versauerung weiter zu untersuchen, indem der relative Beitrag von photosynthetischer gegenüber heterotropher Ernährung (autotrophes/heterotrophes Verhältnis) bewertet wurde. Dies wurde mit anderen wichtigen physiologischen Parametern (z. B. Photosyntheseeffizienz, Symbiontenzelldichten und Chlorophyllkonzentration) und mit der Verteilung genetisch unterschiedlicher Haplotypen des Dinoflagellaten-Symbionten Philozoon balanophyllum entlang des Gradienten verglichen. Wir erwarteten eine allgemeine physiologische Akklimatisierung des Symbionten, die es der Koralle ermöglichen würde, energetisch kostspielige Prozesse aufrechtzuerhalten (z. B. Aufrechterhaltung eines erhöhten pH-Werts der Kalkflüssigkeit, Fortpflanzung), die in früheren Studien als konstant entlang des natürlichen pH-Gradienten befunden wurden24,28,34.

Von den gemessenen Meerwasserparametern (pH-Wert, Gesamtalkalität, Temperatur und Salzgehalt) änderte sich nur der pH-Wert zwischen den Standorten (Kruskal-Wallis-Test, H = 38, df = 2, p = 0,000; Ergänzungstabelle 1). Obwohl beim pH-Wert Schwankungen beobachtet wurden, sank der Durchschnittswert von 7,97 (95 %-KI: 7,95–7,99) an Standort 1 über 7,86 (95 %-KI: 7,83–7,90) an Standort 2 auf 7,64 (95 %-KI: 7,55). –7,77) an Standort 3 (Mann-Whitney-U-Test, p = 0,000; Abb. 1; Ergänzungstabelle 1). Die durchschnittliche Aragonitsättigung (Ωarag) nahm von Standort 1 (Durchschnitt: 3,2, 95 %-KI: 3,1–3,4) bis Standort 3 (Durchschnitt = 2,3; 95 %-KI: 2,2–2,4) um fast 30 % ab (Mann-Whitney-U-Test, p = 0,000; Abb. 1; Ergänzungstabelle 1). Zwischen den Standorten 2 und 3 wurde kein signifikanter Unterschied in Ωarag beobachtet (Mann-Whitney-U-Test, p = 0,432; Ergänzungstabelle 1).

Die Kästchen geben das 25. und 75. Perzentil an und die Linie innerhalb der Kästchen markiert die Mediane. Die Whisker-Länge entspricht dem 1,5-fachen Interquartilabstand (IQR). Kreise stellen Ausreißer dar. Unterschiedliche Buchstaben weisen auf statistische Unterschiede hin (p < 0,05; Anzahl der Beobachtungen: pHTS = 185–198 pro Standort; Ωarag = 184–195 pro Standort).

Phosphat und anorganischer Stickstoff (Nitrat + Nitrit) waren an allen Standorten homogen (Kruskal-Wallis-Test, H = 1,192, df = 2, p = 0,551 bzw. H = 3,082, df = 2, p = 0,214), während Sulfat signifikant war an Standort 3 niedriger als an Standort 1 und 2 (Mann-Whitney-U-Test, p = 0,009 bzw. p = 0,016; Ergänzungstabelle 2). Zwischen den Standorten 1 und 2 wurde kein signifikanter Sulfatunterschied beobachtet (Mann-Whitney-U-Test, p = 0,293; Ergänzungstabelle 2).

Der Photosyntheseertrag der Dinoflagellaten-Symbionten, gemessen an 7–25 zufällig ausgewählten Korallen pro Standort (Ergänzungstabelle 3), änderte sich in keinem der bewerteten Zeitintervalle entlang des Gradienten. Allerdings war der Ertrag in den Zeitintervallen 18:00–20:00 Uhr und 20:00–22:00 Uhr mit wenig Licht deutlich höher als in 9:00–13:00 Uhr (Abb. 2; Ergänzungstabellen 4 und 5). Die minimale (F) und maximale Fluoreszenz (Fm') waren in allen Zeitintervallen an den Standorten 2 und 3 im Vergleich zu Standort 1 deutlich höher. Die minimale Fluoreszenz (F) stieg von 20:00–22:00 Uhr über 9:00–13:00 Uhr bis 18:00–20:00 Uhr an, während die maximale Fluoreszenz (Fm') im Zeitintervall 18:00–20 Uhr deutlich höher war :00 als in den anderen Zeitintervallen (Abb. 2; Ergänzungstabellen 4 und 5).

a Effektive Quantenausbeute (ΔF/Fm´), b minimale Fluoreszenz (F) und c maximale Fluoreszenz (Fm´). Für jeden Parameter werden signifikante Unterschiede (p < 0,01) zwischen Zeitintervallen durch unterschiedliche Farben angezeigt (der deutlich höhere Mittelwert wird als Weiß->Hellgrau->Dunkelgrau eingestuft). Die Kästchen geben das 25. und 75. Perzentil an und die Linie innerhalb der Kästchen markiert die Mediane. Die Whisker-Länge entspricht dem 1,5-fachen Interquartilabstand (IQR). Kreise stellen Ausreißer dar. Unterschiedliche Buchstaben weisen auf statistische Unterschiede hin (p < 0,05; die Anzahl der gemessenen Proben ist in der Ergänzungstabelle 3 angegeben).

In histologischen Schnitten wurde eine zunehmende Anzahl von Symbiontenzellen von Standort 1 bis Standort 3 entlang des Gastroderms (Endoderms) der Mesenterien beobachtet (Abb. 3a – f). Tatsächlich war die durchschnittliche Anzahl der Symbiontenzellen pro Fläche an den Standorten 2 und 3 höher als an Standort 1 (LSD-Post-hoc-Test: p = 0,002; Abb. 3g). Zwischen den Standorten 2 und 3 wurde kein signifikanter Unterschied in der Anzahl der Symbiontenzellen beobachtet (LSD-Post-hoc-Test: p = 0,968; Abb. 3g). Die Chl-a-Konzentration pro Symbiontenzelle war an den untersuchten Standorten homogen (einfaktorielle ANOVA, F2,9 = 0,359, p = 0,708; Abb. 3h). Die durchschnittliche chl-a-Konzentration, ausgedrückt als chl-a-Menge pro Polypenfläche (pg/mm2), war an Standort 2 und 3 höher als an Standort 1 (LSD-Post-hoc-Test: p = 0,015 bzw. p = 0,053; Abb . 3i). Zwischen den Standorten 2 und 3 wurde kein signifikanter Unterschied in der chl-a-Menge pro Polypenfläche beobachtet (LSD-Post-hoc-Test: p = 0,449; Abb. 3i).

a–c Histologische Querschnitte repräsentativer Polypen an den Standorten 1–3 (4-fache Vergrößerung). d–f Symbiontenzellen im Endoderm des Mesenteriums, hervorgehoben durch 40-fache Vergrößerung. z: Zooxanthellen; ec: Ektoderm; m: Mesoglea; en: Endoderm. g Symbiontenzelldichte und h Chlorophyll-a (chl-a)-Konzentration normalisiert über die Zellzahl oder die i-Polypenfläche. Die Kästchen geben das 25. und 75. Perzentil an und die Linie innerhalb der Kästchen markiert die Mediane. Die Whisker-Länge entspricht dem 1,5-fachen Interquartilabstand (IQR). Kreise stellen Ausreißer dar. Unterschiedliche Buchstaben weisen auf statistische Unterschiede hin (p < 0,05; Anzahl der Korallen = 4 pro Standort).

Die δ13C-Werte sowohl für Dinoflagellaten-Symbionten als auch für Wirtsgewebe zeigten keine signifikanten statistischen Unterschiede entlang des Gradienten (Symbionten: Kruskal-Wallis-Test, H = 2,346, df = 2, p = 0,309; Gewebe: Einweg-ANOVA, F2,9 =). 1,243, p = 0,334; Abb. 4; Ergänzungstabelle 6). An Standort 3 (pH = 7,64, pCO2 = 1161) erreichten δ13Ch und δ13Cz jedoch in einigen Exemplaren ähnliche Werte (Abb. 4; ergänzende Abb. 1) und der von den Symbionten35 bereitgestellte Kohlenstoffanteil im Wirt erreichte die höchsten Werte ( Abb. 4).

Der von den Symbionten bereitgestellte Kohlenstoffanteil im Wirt wurde mit der Formel berechnet: \({\delta }^{13}{{{{{{\rm{C}}}}}}}_{{{{{ {\rm{Gewebe}}}}}}}=({\delta }^{13}{{{{{{\rm{C}}}}}}}_{{{{{{\rm{Symbiont }}}}}}}){{{{\rm{x}}}}}}+(1-{{{{{\rm{x}}}}}})({\delta }^{ 13}{{{{{{\rm{C}}}}}}}_{{{{{{\rm{Zooplankton}}}}}}/{{{{{\rm{POC}}}} }}})\). Wir gehen von δ13Czooplankton/POC = −22‰37 aus. Die Kästchen geben das 25. und 75. Perzentil an und die Linie innerhalb der Kästchen markiert die Mediane. Die Whisker-Länge entspricht dem 1,5-fachen Interquartilabstand (IQR). Unterschiedliche Buchstaben weisen auf statistische Unterschiede (p < 0,05) zwischen Standorten hin (Anzahl der Korallen = 4 pro Standort).

Die δ15N-Werte in Symbionten waren zwischen den Standorten homogen (einfaktorielle ANOVA, F2,9 = 1,001, p = 0,405; Abb. 4; Ergänzungstabelle 6), wohingegen δ15N im Korallengewebe an Standort 1 höhere Werte aufwies als an Standort 2 und 3 (LSD-Post-hoc-Test: p = 0,000). Zwischen den Standorten 2 und 3 wurde kein signifikanter Unterschied im Wirtsgewebe δ15N beobachtet (LSD-Post-hoc-Test: p = 0,181).

Das C/N-Verhältnis des Wirtsgewebes war an den Standorten 2 und 3 im Vergleich zu Standort 1 signifikant niedriger (LSD-Post-hoc-Test, p = 0,000; Abb. 4; Ergänzungstabelle 6). Zwischen den Standorten 2 und 3 wurde kein signifikanter Unterschied im C/N-Verhältnis des Wirtsgewebes beobachtet (LSD-Post-hoc-Test: p = 0,237). Die Symbionten-C/N-Verhältnisse stiegen von Standort 1 zu Standort 2 und 3 (LSD-Post-hoc-Test, Standort 1 gegenüber Standort 2: p = 0,005, Standort 1 gegenüber Standort 3: p = 0,000, Standort 2 gegenüber Standort 3, p = 0,002; Abb. 4; Ergänzungstabelle 6).

Die Analyse des psbAncr identifizierte Philozoon balanophyllum in jeder analysierten Probe von B. europaea (N = 4 pro Standort) (Ergänzungsdatensatz 1). Darüber hinaus beherbergte jede einzelne B. europaea einen einzelnen P. balanophyllum-Haplotyp. Beim phylogenetischen Vergleich mit Sequenzen, die von P. balanophyllum aus anderen Regionen im Tyrrhenischen und Adriatischen Meer erhalten wurden, gruppierten sich psbAncr-Haplotypen aus den angesäuerten Standorten 2 und 3 zu einer eindeutigen genetischen Abstammungslinie, die sich statistisch von allen anderen für die Art repräsentativen Haplotypen unterscheidet (Abb. 5: Ergänzungsdatensatz 1). Haplotypsequenzen aus der weniger sauren Umgebung von Standort 1 und aus Proben rund um das Tyrrhenische und Adriatische Meer waren einander ähnlicher (Abb. 5).

Philozoon balanophyllum-Halpotypen in B. europaea-Exemplaren von den Standorten 1-3 entlang des Panarea-pH-Gradienten und aus der Umgebung des Tyrrhenischen und Adriatischen Meeres. Als Außengruppe werden Haplotypen von Philozoon actinarum bereitgestellt, dem Symbionten der im Mittelmeerraum vorkommenden Seeanemone Anemonia viridis. (Foto von Francesco Sesso).

Als kalkbildende Organismen sind Korallen durch die zunehmende Aufnahme von atmosphärischem CO2 in die Ozeane der Erde bedroht. Unsere Forschung zeigt, dass Populationen von B. europaea sich durch Veränderungen in der Dichte der Symbiontenzellen und ihrer Haplotypidentität an einen sinkenden pH-Wert anpassen, was sich offenbar auf die Menge an photosynthetisch fixiertem Kohlenstoff im Verhältnis zu heterotroph erworbenem Kohlenstoff im Wirt auswirkt. Daher haben bestimmte Korallen-Dinoflagellaten-Mutualismen die Fähigkeit, sich auf verschiedene Weise an die Ozeanversauerung zu gewöhnen.

Die relative Abhängigkeit von Balanophyllia europaea von Autotrophie und Heterotrophie für die Nährstoffaufnahme scheint teilweise vom pH-Wert des Ozeans abhängig zu sein. Die δ13C-Werte in Wirtsgeweben und Dinoflagellaten-Symbionten weisen auf größere Photosyntheseeinträge an Standorten mit niedrigem pH-Wert und hohem pCO2-Wert hin36,37. Die höheren pCO2-Werte im Meerwasser an Standort 3 sind wahrscheinlich für niedrigere δ13C-Werte bei den Symbionten verantwortlich22. Das letztgenannte Ergebnis steht im Einklang mit früheren Erkenntnissen, die einen größeren autotrophen Nettoeintrag in den Kohlenstoffhaushalt unter Bedingungen mit niedrigem pH-Wert und hohem pCO2-Wert bei der gemäßigten Seeanemone Anemonia viridis belegen, die an einem ähnlichen CO2-Entlüftungssystem auf der Insel Vulcano (Italien) untersucht wurde37. Darüber hinaus könnte eine stärkere Autotrophie durch erhöhte Symbiontenhäufigkeit, erhöhte C-Fixierung und weniger heterotroph abgeleiteter Stickstoff auch den Anstieg des Kohlenstoffs im Verhältnis zur Stickstoffkonzentration in Dinoflagellaten-Symbiontenzellen an den Standorten 2 und 3 im Vergleich zu Standort 138 erklären. Symbiontenzelldichten und Wirtsgewebedicke Es ist bekannt, dass sich Korallen unterschiedlich an saisonale Veränderungen der Sonneneinstrahlung anpassen39,40,41. Der Anstieg der Dicke des Wirtsgewebes (Endoderm) von ~15 µm an Standort 1 (pH 8,0) auf ~40 µm an Standort 3 (pH 7,6) und der entsprechende Anstieg der Symbiontenzelldichten ähnelt den in tropischen Korallen beobachteten Winterphänotypen40. Bei anderen Korallenarten mit niedrigem pH-Wert des Meerwassers wurde eine Gewebeverdickung beobachtet42,43 und könnte daher eine allgemeine phänotypische Reaktion auf die Versauerung der Ozeane darstellen. Darüber hinaus könnte eine verstärkte Translokation von photosynthetisch fixiertem Kohlenstoff zum Wirt aufgrund hoher Symbiontendichten zum Gewebewachstum und zu erhöhten Energiereserven beitragen. Tatsächlich haben frühere Erkenntnisse gezeigt, dass die aus der Photosynthese gewonnene Energie einen bis zu 20-fach größeren Einfluss auf die Gewebeproduktion haben kann als die Skelettablagerung44.

Zooxanthellate-Korallen assoziieren typischerweise mit Dinoflagellaten-Arten, die die funktionelle Toleranz des Mutualismus erhöhen, wenn sie in thermisch stressigen Umgebungen vorkommen45,46. Physiologische Einschränkungen im Zusammenhang mit dem pH-Gradienten im gesamten Studientransekt könnten die nicht zufällige Verteilung verschiedener Haplotypen von Philozoon balanophyllum (ehemals gemäßigte Gruppe A) in B. europaea erklären. Die kleinen, aber festen Unterschiede in psbAncr zwischen Populationen über eine Entfernung von 30 Metern oder weniger sind größer als die genetischen Unterschiede in diesem Symbionten, der über viele hundert Kilometer im Mittelmeerraum verteilt ist (Abb. 5). Es ist zwingend anzunehmen, dass die verwandten Haplotypen an den Standorten 2 und 3 möglicherweise Attribute (Allelkombinationen) aufweisen, die besser zu den Bedingungen mit niedrigerem pH-Wert passen und möglicherweise zum Anstieg der Symbiontenzelldichte beitragen, der an den Standorten mit niedrigem pH-Wert im Vergleich zu Standort 1 beobachtet wird. Diese Möglichkeit erfordert eine zusätzliche physiologische Charakterisierung47.

Die C/N-Verhältnisse des Gewebes an den Standorten mit niedrigem pH-Wert und hohem pCO2-Wert waren im Vergleich zu den Verhältnissen an der Kontrollstelle ungewöhnlich niedrig (Abb. 4). Letztere entsprachen den typischen Werten für Meeresorganismen (von 6,5 bis 8,7)48. Das C/N-Verhältnis kann in marinen organischen Partikeln Werte um 2 erreichen49,50 und in Sedimenten, die durch erhebliche Mengen an gebundenem Stickstoff gekennzeichnet sind, sogar unter 1 fallen51. Überraschenderweise stellten wir fest, dass das C/N-Verhältnis der Symbionten im Vergleich zum Gewebe einem entgegengesetzten Trend folgte und mit sinkendem pH-Wert zunahm. Unter der Annahme, dass die elementare Zusammensetzung eines Tieres die seiner Ernährung widerspiegelt52, mag diese Beobachtung zunächst widersprüchlich erscheinen: Wenn die Algen den Wirt ernähren und das C/N-Verhältnis des Symbionten steigt, sollte dies nicht auch das C/N-Verhältnis des Wirts erhöhen nachziehen? Diese Logik negiert jedoch die Möglichkeit, dass der Wirt Nährstoffe aus mehreren Quellen erhält. Viele Korallen beherbergen Bakterien, die N2-Gas binden können (Diazotrophe)53 und eine wachsende Zahl von Veröffentlichungen weist darauf hin, dass die Versauerung der Ozeane die Anreicherung von Distickstoff-fixierenden Bakteriengemeinschaften in natürlichen Mikrobiomen fördern kann8,54,55. Tatsächlich ergaben aktuelle Arbeiten an unserem Untersuchungsort, dass die Prävalenz von Genen, die mit der N2-Fixierung sowie der Produktion von N-Speichermolekülen assoziiert sind, im Mikrobiom von B. europaea unter Bedingungen mit niedrigem pH-Wert zunimmt56. Die erhöhte Assimilation von aus Diazotrophen stammendem N durch die Koralle wird durch unsere Isotopendaten gestützt (Abb. 4). An Standorten mit niedrigem pH-Wert lag der δ15N des Wirtsgewebes nahe 0‰. Dieser Wert ist deutlich niedriger als normalerweise für Zooxanthellat-Korallenarten angegeben57 und deutet stark darauf hin, dass die diazotrophe N2-Fixierung im Korallengewebe/Schleim stattfindet58,59. Transkriptomische und proteomische Studien zur Identifizierung exprimierter Proteine, die an der Stickstofffixierung beteiligt sind (z. B. Nitrogenase)60, sowie Isotopen-Tracer-Experimente (z. B. 15N-markiertes Distickstoff) zur Quantifizierung der N2-Fixierung61 sind erforderlich, um diesen Prozess in B besser zu verstehen . europaea entlang des Panarea-pH-Gradienten.

Abbildung 6 fasst die wichtigsten Skelett- und physiologischen Veränderungen zusammen, die B. europaea bei der Akklimatisierung an Bedingungen mit niedrigem pH-Wert und hohem pCO2-Wert am CO2-Austritt von Panarea zeigt. Während die Einwirkung eines niedrigen pH-Werts porösere Skelette erzeugt, bleiben die linearen Ausdehnungsraten erhalten24, sodass Korallen bei der Geschlechtsreife Größe erreichen und sich normal vermehren können28, obwohl sie ein fragileres Skelett besitzen24. Der Erwerb von Symbiontenstämmen, die möglicherweise besser an saure Bedingungen angepasst sind, könnte weiter zu einem erhöhten Nährstoffkreislauf und Tierwachstum beitragen. Bakterien, die am Nährstoffkreislauf und der N2-Fixierung beteiligt sind, spielen möglicherweise eine entscheidende Rolle bei der Ergänzung der Korallen-Symbiodiniaceae-Symbiose mit zusätzlichem Stickstoff bei Versauerung der Ozeane und tragen dazu bei, die unter versauten Bedingungen erwarteten höheren Photosyntheseraten aufrechtzuerhalten62,63,64. Ebenso wurde die Hypothese aufgestellt, dass der von den Dinoflagellaten bereitgestellte photosynthetisch fixierte Kohlenstoff als Energiequelle für die N2-Fixierung in Cyanobakterien-Symbionten in Korallen dienen könnte60, was darauf hindeutet, dass in Zooxanthellat-Korallen Photosynthese und N2-Fixierung in einigen Fällen voneinander abhängig sein könnten. Darüber hinaus könnte die verstärkte N2-Fixierung durch Diazotrophe, die in Verbindung mit dem Korallengewebe/-schleim56 leben, teilweise den beobachteten Anstieg der Dinoflagellaten-Symbiontenzelldichten in B. europaea an Standorten mit niedrigem pH-Wert erklären65 und umgekehrt. Eine verstärkte Translokation von photosynthetisch fixiertem Kohlenstoff aufgrund hoher Dinoflagellaten-Symbiontenzelldichten kann dazu beitragen, die hohen Kosten der diazotrophen N2-Fixierung bei zunehmender Versauerung aufrechtzuerhalten. Tatsächlich liefern Dinoflagellaten Glycerin als Energiequelle für Cyanobakterien-Symbionten, die in Montipora Cavernosa vorkommen, und sorgen so für eine stetige Versorgung mit Reduktionsmittel (z. B. NADPH) und ATP für die Distickstofffixierung in den Cyanobakterien60. Darüber hinaus sind die N2-Fixierung durch korallenassoziierte Diazotrophe, die Korallenverkalkung, die Fortpflanzung und die Gewebeverdickung energieintensive Prozesse, die wahrscheinlich um Energie konkurrieren, die aus der Photosynthese innerhalb des Korallenholobionten stammt66. Somit könnte die massive N2-Fixierung zusammen mit der Aufrechterhaltung der Korallenreproduktion und der Verdickung des Korallengewebes, die an Standorten mit niedrigem pH-Wert auftritt, den größten Teil der Photosyntheseenergie der symbiotischen Algen absorbieren, was zu einem Energiedefizit führen könnte, das möglicherweise den zuvor beobachteten Rückgang des Nettogehalts erklären könnte Verkalkungsraten dieser Art entlang des gleichen pH-Gradienten24,34. Zusammengenommen unterstreichen aktuelle und frühere Erkenntnisse die Bedeutung der Wechselwirkungen zwischen allen Komponenten des Holobionten, um zu enthüllen, wie und in welchem ​​Ausmaß Korallen der für das Ende des Jahrhunderts vorhergesagten Versauerung der Ozeane standhalten werden.

Unter Bedingungen mit niedrigem pH-Wert nimmt die Korallenpopulationsdichte ab33, die Nettoverkalkung wird verringert, während die lineare Ausdehnungsrate konstant gehalten wird, sodass die Koralle bei der Geschlechtsreife eine kritische Größe erreichen und sich vermehren kann. Darüber hinaus wird eine allgemeine Neuordnung des Korallenholobionten dokumentiert durch: (i) eine Zunahme der Symbiontenzelldichte, ausgelöst durch die Verdickung des Korallengewebes und die Etablierung neuer Dinoflagellaten-Haplotypen, die möglicherweise besser an niedrigere pH-Werte angepasst sind, und (ii) eine Anstieg innerhalb des Korallengewebes/Schleims in mikrobiellen Gemeinschaften, die zur Distickstofffixierung sowie zur N-Speicherung und -Mobilisierung fähig sind. Variationen, die bei Korallen mit einem durchschnittlichen pH-Wert von 7,6 im Vergleich zu Korallen mit einem durchschnittlichen pH-Wert von 8,0 auftreten, werden mit grauen Symbolen dargestellt und in der folgenden Reihenfolge aufgeführt: Skelett (von Mikro zu Makro), Symbionten (von Mikro zu Makro), trophische Strategie, Fortpflanzung, Mikrobengemeinschaft aus Gewebe und Schleim. Dunklere und hellere Grüntöne in den Korallenskizzen repräsentieren eine höhere und niedrigere Symbiontenzelldichte. Der Farbskalenbalken, der die pH-Änderung des Meerwassers über den Gradienten hervorhebt, stimmt nicht mit der Farbskala der pH-Teststreifen überein. Das Bild wurde mit Adobe Photoshop CC (19.1.6) zusammengestellt.

Temperatur, Salzgehalt und pH-Wert (NBS-Skala) wurden an drei Standorten gemessen, jeweils 34 m (Standort 1), 13 m (Standort 2) und 9 m (Standort 3) vom Zentrum des Kraters entfernt, mit einer multiparametrischen Sonde ( 600 R, YSI Incorporated), angetrieben von einem kleinen Boot und betrieben von Tauchern. Die Gesamtalkalität wurde durch Gran-Titration (888 Titrando) aus Grundwasserproben bestimmt, die an den drei Standorten gesammelt und kurz nach der Entnahme durch Zugabe von 1 % gesättigtem HgCl2 vergiftet wurden33. Zur Feststellung der Qualität der erzielten Ergebnisse wurden zertifizierte Referenzmaterialien (Charge 187) verwendet, die von Andrew Dickson (Scripps Institution of Oceanography, La Jolla, CA) bereitgestellt wurden. Umweltdaten wurden während mehrerer Expeditionen zwischen 2010–201324,32,33 und 2019–2020 (diese Studie) gesammelt. Die gemessenen pHNBS wurden mit der CO2SYS-Software67 in den Gesamtmaßstab umgerechnet. Der mittlere pHTS (rücktransformierte Wasserstoffionenkonzentrationen) wurde für jeden Standort berechnet und zusammen mit der Gesamtalkalität, dem Salzgehalt und der Temperatur zur Berechnung der Parameter der Karbonatchemie mithilfe der Software CO2SYS mit den angegebenen Dissoziationskonstanten68,69,70 verwendet. An den vier Standorten wurden Bodenwasserproben für gelöste anorganische Nährstoffe mithilfe von 100-ml-Plastikflaschen (zwei Wiederholungen für jeden Standort) gesammelt und bei –20 °C eingefroren. Anorganischer Stickstoff (Nitrit-NO2 + Nitrat-NO3) und Phosphat (Orthophosphat-PO4) wurden mit einer kolorimetrischen Methode71,72 bestimmt. Die Extinktionen wurden mit einem AxFlow quAAtro AutoAnalyzers gemessen (N-Nachweisgrenze/Empfindlichkeit: 0,006/0,001 µM; P-Nachweisgrenze/Empfindlichkeit: 0,006/0,001 µM). Sulfat wurde durch Ionenchromatographie unter Verwendung eines Metrohm 761 Compact IC gemessen.

Die Photosyntheseausbeute wurde durch Messung der PSII-Fluoreszenz (Photosystem II) mit einem Diving PAM (Pulse Amplitude Modulator) (Heinz Walz GmbH) geschätzt. Im Juli 2019 und Februar 2020 wurden Messungen an insgesamt 353 B. europaea-Exemplaren durchgeführt, die natürlicherweise an den Standorten 1–3 an den Bottaro-CO2-Quellen vor der Insel Panarea leben24,33. Während jedes Tauchgangs wurden 7–25 Korallen pro Standort (Ergänzungstabelle 3) willkürlich für die Messung des Photosyntheseertrags ausgewählt. Um Verzerrungen bei den Messungen im Zeitintervall 20:00-22:00 Uhr (also im Dunkeln) zu vermeiden, verwendeten Taucher sehr schwache, rotgefilterte Tauchtaschenlampen. Tagsüber wurden die Messungen zwischen 9:00–13:00 Uhr und 18:00–20:00 Uhr durchgeführt. Für jede Koralle wurde die Sonde des Diving PAM in einem Abstand von 1 cm senkrecht auf die Korallenmündung gerichtet und die PSII-Fluoreszenzmessung durchgeführt, nachdem der Sensor ruhig gehalten wurde, bis die Fluoreszenzwerte stabil waren. Das Tauch-PAM erzeugt schwache rote Blitze (Messlicht) und erkennt die anfängliche Kernfluoreszenz, die bei 780–800 nm (F) zurückkehrt. Bei der Messung sättigt ein starkes weißes Licht die PSII-Reaktionszentren, sodass der größte Teil des Messlichts über Fluoreszenz zerstreut wird (maximale Fluoreszenz). , Fm′). Aus diesen Parametern wurden die maximale (Nachtzeit) und effektive Quantenausbeute (Tagzeit) (ΔF/Fm′) unter Verwendung der folgenden Gleichung73 berechnet:

Korallenproben (N = 8 Korallen pro Standort) wurden im Juli 2019 mit einem Hammer und einem Meißel beim Tauchen gesammelt und in beschriftete Kunststoffbehälter gegeben. Alle Proben wurden in Eis ins Labor transportiert und bis zur weiteren Verarbeitung bei –20 °C eingefroren. Korallengewebe wurde mit einer Airbrush entfernt, die an einen Vorrat an phosphatgepufferter Kochsalzlösung (PBS) angeschlossen war, die durch einen 0,22-µm-Filter gefiltert wurde, und das Skelett wurde zur weiteren Analyse aufbewahrt. Die Trennung von Symbiontenzellen und Korallengewebe erfolgte durch mechanische Homogenisierung und Zentrifugation des Homogenats (5000 x g für 5 Minuten bei 4 °C) unter Verwendung eines Protokolls, das aus früheren Studien übernommen wurde und die Gültigkeit der Trennungsmethode von einer qualitativen (Nr Gewebe-/Trümmerkontamination im Symbiontenpellet) und quantitativ (vollständige Ausfällung der Symbiontenzellen)36,74,75,76. Nach der Trennung wurden Aliquote der Symbiontenzellsuspensionen für Zellzahl- und Chlorophyllkonzentrationstests verarbeitet. Gewebe- und Symbiontensuspensionen wurden bei –20 °C eingefroren, dann separat lyophilisiert und vor der Analyse der stabilen δ13C- und δ15N-Isotope bei –20 °C gelagert.

Die Symbiontenzelldichte im Homogenat wurde durch fluoreszierende mikroskopische Zählungen (Nikon Eclipse Ti, Japan) unter Verwendung eines Hämozytometers (BOECO, Deutschland) und 5 replizierten (jeweils 1 mm2) Zellzahlen pro Probe (N = 4 Korallen pro Standort) bestimmt. Jede Replik wurde sowohl im Hellfeld als auch im Fluoreszenzlicht unter Verwendung einer 440-nm-Emission fotografiert, um Chlorophyll zu identifizieren. Die Zellzählung wurde mit NIS-Elements Advanced Research (Version 4.50.00, Nikon, Japan) mit 0,5 < Zirkularität < 1 durchgeführt, und der typische Durchmesserparameter sollte zwischen 5 und 15 µm eingestellt werden. Die Konzentration von Chlorophyll-a (chl-a) wurde in 2 ml resuspendiertem Symbiontenzellhomogenat gemessen, das auf einen Whatman GF/C-Filter filtriert und über Nacht mit 1 ml 90 % Aceton bei 4 °C inkubiert wurde. Nach der Inkubation wurde der Filter manuell homogenisiert und die Lösung durch einen 0,22-µm-Spritzenfilter filtriert. Ein NanoDrop (Thermo-Fisher, Vereinigte Staaten) wurde für spektrophotometrische Messungen bei den Wellenlängen 630, 647, 664 und 697 nm verwendet und die Absorptionswerte wurden zur Berechnung der Chl-a-Konzentration basierend auf der folgenden Gleichung77 verwendet:

Für die Histologie gesammelte Polypen wurden sofort in einer Formalinlösung (10 % Formaldehyd in 37 % mit Kalziumkarbonat gesättigtem Meerwasser) fixiert, bevor sie ins Labor überführt wurden. Die Proben wurden dann in Bouin-Lösung (bestehend aus 15 ml gesättigter wässriger Pikrinsäurelösung, 5 ml Formaldehyd 37 % und 1 ml Eisessig) nachfixiert. Nach der Entkalkung in EDTA und der Dehydrierung in steigender Ethanolkonzentration (von 80 % auf 100 %) wurden die Polypen in Paraffin eingebettet. Die Schnitte wurden in Abständen von 7 μm entlang der oral-aboralen Achse geschnitten. Die Gewebe wurden mit Mayer-Hämatoxylin (Carlo Erba) und Eosin (Sigma-Aldrich®)78 gefärbt.

Histologische Beobachtungen des Korallengewebes wurden mit einem Lichtmikroskop NIKON Eclipse 80i in Verbindung mit einer hochauflösenden Digitalkamera Nikon NIS-Elements D durchgeführt. Abschnitte der drei Polypen wurden im gleichen Abstand vom Mundpol bei 4-facher Vergrößerung fotografiert. Anschließend wurde ein Detail des Mesenteriums mit 40-facher Vergrößerung fotografiert, um die Symbiontenzellen im Endoderm zu beobachten.

Die Analysen wurden im Godwin-Labor für Paläoklimaforschung, Abteilung für Geowissenschaften der Universität Cambridge (UK) durchgeführt. Gewebe- und Symbiontenproben (N = 4 Korallen pro Standort) wurden mit einem Costech-Elementalanalysator, der an ein Thermo DELTA V-Massenspektrometer angeschlossen war, im kontinuierlichen Durchflussmodus auf den prozentualen Anteil an Kohlenstoff und Stickstoff, 12C/13C und 14N/15N, analysiert. Zusammen mit den Proben wurden Referenzstandards der IAEA in Wien analysiert. Die getrocknete Probe/der getrocknete Standard wurde sorgfältig in eine Zinnkapsel eingewogen, verschlossen und in den automatischen Probengeber geladen. Während der gesamten Sequenz wurden in regelmäßigen Abständen Referenzstandards verwendet, und diese Werte wurden zur Kalibrierung auf die internationalen Standards für 14N/15N (δ15N Luft) und 12C/13C (δ13C VPDB) verwendet. Die Genauigkeit der Analysen beträgt +/−0,05 % für C und N, besser als 0,1 % für 12C/13C und besser als 0,1 % für 14N/15N.

Gefrorene Polypen von B. europaea (N = 4 Korallen pro Standort) wurden mit einem Mörser unter Verwendung von flüssigem Stickstoff pulverisiert79. Die DNA wurde mit dem Wizard Genomic DNA Purification Kit (Promega) gemäß den Anweisungen des Herstellers isoliert. Qualität und Quantität der extrahierten DNA wurden mittels Elektrophorese (0,8 % Agarosegel) und spektrophotometrischen Messungen (λ=260 nm/280 nm) doppelt überprüft.

Die hochauflösende psbA-nichtkodierende Region (psbAncr) aus den Chloroplasten-Minikreis-Genen von Dinoflagellaten80,81 wurde amplifiziert und dann direkt sequenziert. Die „universellen“ Primer psbAFor_1 (5´GCA GCT CAT GGT TAT TTT GGT AGA C 3´) und psbARev_1 (5´AAT TCC CAT TCT CTA CCC ATC C 3´), die zur Verstärkung des psbAncr für die meisten Symbiodiniaceae81 entwickelt wurden, wurden mit verwendet die folgenden PCR-Bedingungen: 94 °C für 2 Min.; dann 40 Zyklen von 94 °C für 10 s, 55 °C für 30 s und 72 °C für 2 min; und eine abschließende Verlängerung bei 72 °C für 10 Minuten. Die internen Primer Philozoon-psbAF (5´ATT TGG TTC ACA GCG CTT GG 3´) und Philozoon-psbAR (5´CCA TTT GAC TCC CAC ACT GGA) wurden auch für die Nukleotidsequenzierung durch die mittlere Region des amplifizierten Fragments verwendet82. Die direkte Sanger-Sequenzierung an PCR-amplifizierter DNA wurde unter Verwendung von Big Dye 3.1-Reagenzien (Life Sciences) und dem Applied Biosystems 3730XL-Gerät durchgeführt.

Die Daten wurden mit einem Kolmogorov-Smirnov-Test (N > 50) und einem Shapiro-Wilk-Test (N < 50) auf Normalität und mit dem Levene-Test auf Homogenität überprüft. Die einfaktorielle Varianzanalyse (ANOVA) und der nichtparametrische Kruskal-Wallis-Gleichheitsrang der Populationen wurden verwendet, um Unterschiede in den Umweltparametern (die Anzahl der Beobachtungen für jeden Umweltparameter ist in der Ergänzungstabelle 1 angegeben) und der Symbiontenzelldichte zu bewerten , Chlorophyll-a-Konzentration, δ13C, δ15N, C/N-Verhältnisse und Menge des vom Symbionten zum Wirt translozierten Kohlenstoffs zwischen den Standorten (N = 4 Korallen pro Standort für alle aufgeführten biologischen Parameter). Wo signifikant, wurden paarweise Vergleiche zwischen den Arten mittels LSD oder Mann-Whitney-U-Test durchgeführt. Datenanalysen wurden mit der Software SPSS Statistics 26.0 und GraphPad Prism 9 durchgeführt. Aufgrund des heteroskedastischen Datensatzes wurden die mittlere minimale Fluoreszenz (F), die maximale Fluoreszenz (Fm') und die effektive Quantenausbeute (ΔF/Fm′) zwischen Standorten und Zeitintervallen mit einer permutationsmultivariaten Varianzanalyse (PERMANOVA)83 basierend auf Euklidisch verglichen Entfernungen, unter Verwendung eines gekreuzten Designs mit zwei festen Faktoren (Faktor „Standort“ mit 3 Ebenen: Standort 1, Standort 2, Standort 3; Faktor „Zeitintervall“ mit 3 Ebenen: 9:00–13:00, 18:00–20 :00, 20:00–22:00) und 999 Permutationen (die Anzahl der analysierten Korallen ist in der Ergänzungstabelle 3 angegeben). PERMANOVA-Analysen wurden mit der Software Primer 6 (Primer-e Ltd) durchgeführt.

Base-Calling auf Chromatogrammen wurde visuell auf Genauigkeit überprüft (Geneious v. 11.0.3) und die bearbeiteten Sequenzen zunächst mithilfe der Online-Anwendung von ClustalW2 (http://www.ebi.ac.uk/Tools/msa/clustalw2/) abgeglichen ( N = 4 Korallen pro Standort). Weitere Ausrichtungsanpassungen wurden bei der visuellen Prüfung der Ausgabedatei vorgenommen. Die endgültig bearbeiteten Sequenzen wurden in der GenBank hinterlegt. Phylogenetische Analysen unter Verwendung von Maximum Parsimony, bestätigt mit Maximum Likelihood, wurden mit der Software PAUP (v. 4.0a136; Swofford, 2014) an ausgerichteten Sequenzen durchgeführt. Eintausend Bootstrap-Replikate wurden verwendet, um die statistische Signifikanz der internen Verzweigung zu bewerten.

Weitere Informationen zum Forschungsdesign finden Sie in der mit diesem Artikel verlinkten Nature Portfolio Reporting Summary.

Alle Quelldaten, die den in den Hauptabbildungen dargestellten Grafiken zugrunde liegen, sind in den Zusatzdaten 1 und 2 aufgeführt. Alle im Rahmen dieser Studie erstellten Daten und Materialien sind auf Anfrage beim entsprechenden Autor erhältlich.

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Referenzen herunterladen

Die Forschung, die zu diesen Ergebnissen führte, wurde vom Europäischen Forschungsrat im Rahmen des Siebten Rahmenprogramms der Europäischen Union (FP7/2007–2013)/ERC-Fördervereinbarung Nr. 249930 finanziert – CoralWarm: Korallen und globale Erwärmung: das Mittelmeer versus das Rote Meer. Forschungsprojekt, das im Rahmen des National Recovery and Resilience Plan (NRRP), Mission 4 Component 2 Investment 1.4 – Ausschreibung Nr. 3138 vom 16. Dezember 2021, korrigiert durch Dekret Nr. 3175 vom 18. Dezember 2021 des italienischen Ministeriums für Universität und Forschung, finanziert wird von der Europäischen Union – NextGenerationEU. Projektcode CN_00000033, Konzessionserlass Nr. 1034 vom 17. Juni 2022, angenommen vom italienischen Ministerium für Universität und Forschung, CUP J33C22001190001, Projekttitel „National Biodiversity Future Center – NBFC“. LaJeunesse wurde durch Mittel der USA National Science Foundation (Zuschuss OCE-1636022) unterstützt. Bartolo Basile, Francesco Sesso und das Tauchzentrum Eolo Sub halfen vor Ort. Die Scientific Diving School arbeitete bei den Unterwasseraktivitäten mit. Wir danken Francesco Sesso für das Bild von B. europaea. Wir danken auch Prof. Costantino Vetriani und Dr. Corday Selden von der Rutgers University, deren Kommentare maßgeblich zur Entwicklung bestimmter Teile der Diskussion beigetragen haben.

Fiorella Prada

Aktuelle Adresse: Environmental Biophysics and Molecular Ecology Program, Department of Marine and Coastal Sciences, Rutgers University, New Brunswick, NJ, 08901, USA

Diese Autoren haben gleichermaßen beigetragen: Fiorella Prada, Silvia Franzellitti.

Marine Science Group, Abteilung für Biologie, Geologie und Umweltwissenschaften, Universität Bologna, Via F. Selmi 3, 40126, Bologna, Italien

Fiorella Prada, Erik Caroselli, Arianna Mancuso, Chiara Marchini und Stefano Goffredo

Fano Marine Center, Institutsübergreifendes Zentrum für Forschung zu mariner Biodiversität, Ressourcen und Biotechnologien, Viale Adriatico 1/N, 61032, Fano, Italien

Fiorella Prada, Silvia Franzellitti, Erik Caroselli, Mauro Marini, Arianna Mancuso, Chiara Marchini, Marco Candela, Giuseppe Falini und Stefano Goffredo

Labor für Tier- und Umweltphysiologie, Abteilung für Biologie, Geologie und Umweltwissenschaften, Universität Bologna, via S. Alberto 163, 48123, Ravenna, Italien

Silvia Franzellitti, Lorenzo Sana und Alessia Puglisi

Das Interuniversity Institute for Marine Sciences in Eilat, PO Box 469, Eilat, 88103, Israel

Gestern Cohen

Institut für biologische Ressourcen und Meeresbiotechnologie, Nationaler Forschungsrat (CNR), Largo Fiera della Pesca 2, 60125, Ancona, Italien

Mauro Marini & Alessandra Campanelli

Abteilung für Mikrobiomwissenschaft und Biotechnologie, Abteilung für Pharmazie und Biotechnologie, Universität Bologna, 40126, Bologna, Italien

Marco Candela

Abteilung für Meeresbiologie, Leon H. Charney School of Marine Sciences, Universität Haifa, Haifa, Israel

So Max

Fachbereich Geowissenschaften, Universität Florenz, via la Pira 4, Florenz, Italien

Franco Tassi

Institut für Geowissenschaften und Erdressourcen (IGG), Nationaler Forschungsrat Italiens (CNR), via la Pira 4, Florenz, Italien

Franco Tassi

Abteilung für Biologie, Pennsylvania State University, 208 Mueller Laboratory, University Park, PA, 16802, USA

Todd C. LaJeunesse

Die Mina and Everard Goodman Faculty of Life Sciences, Bar-Ilan University, Ramat-Gan, 52900, Israel

Zvy Dubinsky

Fachbereich Chemie „Giacomo Ciamician“, Universität Bologna, 40126, Bologna, Italien

Joseph Falini

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SG, GF und ZD konzipierten und gestalteten die Forschung. FP, EC, AM und SG sammelten die Proben und führten die Tauchfeldarbeiten durch. FP, SF, EC, MM, AC, LS, CM, AP, TM, FT, TCL führten die Laboranalysen durch. FP, EC, SF, IC, MC, TCL und SG analysierten die Daten. FP, SF und EC haben den ersten Entwurf geschrieben. Alle Autoren haben zur Erstellung des Manuskripts beigetragen und sich an der wissenschaftlichen Diskussion beteiligt.

Korrespondenz mit Erik Caroselli, Todd C. LaJeunesse oder Stefano Goffredo.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Communications Biology dankt Chris Langdon und den anderen, anonymen Gutachtern für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit. Hauptredakteure: Linn Hoffmann und Luke R. Grinham. Peer-Reviewer-Berichte sind verfügbar.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

Open Access Dieser Artikel ist unter einer Creative Commons Attribution 4.0 International License lizenziert, die die Nutzung, Weitergabe, Anpassung, Verbreitung und Reproduktion in jedem Medium oder Format erlaubt, sofern Sie den/die ursprünglichen Autor(en) und die Quelle angemessen angeben. Geben Sie einen Link zur Creative Commons-Lizenz an und geben Sie an, ob Änderungen vorgenommen wurden. Die Bilder oder anderes Material Dritter in diesem Artikel sind in der Creative Commons-Lizenz des Artikels enthalten, sofern in der Quellenangabe für das Material nichts anderes angegeben ist. Wenn Material nicht in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten ist und Ihre beabsichtigte Nutzung nicht durch gesetzliche Vorschriften zulässig ist oder über die zulässige Nutzung hinausgeht, müssen Sie die Genehmigung direkt vom Urheberrechtsinhaber einholen. Um eine Kopie dieser Lizenz anzuzeigen, besuchen Sie http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Nachdrucke und Genehmigungen

Prada, F., Franzellitti, S., Caroselli, E. et al. Akklimatisierung eines Korallen-Dinoflagellaten-Mutualismus an einem CO2-Austritt. Commun Biol 6, 66 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-022-04327-3

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Eingegangen: 29. Mai 2022

Angenommen: 01. Dezember 2022

Veröffentlicht: 18. Januar 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-022-04327-3

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