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Apr 03, 2023

Die pulsierende Weichkoralle Xenia umbellata zeigt bei niedrigen Nitratkonzentrationen eine hohe Erwärmungsresistenz

Wissenschaftliche Berichte Band 12,

Wissenschaftliche Berichte Band 12, Artikelnummer: 16788 (2022) Diesen Artikel zitieren

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Die Widerstandsfähigkeit von Hartkorallen gegenüber der Erwärmung kann durch Nitrat-Eutrophierung negativ beeinflusst werden, für Weichkorallen liegen jedoch nur wenige entsprechende Erkenntnisse vor. Daher untersuchten wir in einem Laborexperiment die ökophysiologische Reaktion der pulsierenden Weichkoralle Xenia umbellata auf unterschiedliche Nitrat-Eutrophierungsgrade (Kontrolle = 0,6, mittel = 6, hoch = 37 μM Nitrat) mit zusätzlicher Erwärmung (27,7 bis 32,8 °C). Tage 17 bis 37. Eine hohe Nitrat-Eutrophierung erhöhte den zellulären Chlorophyll-a-Gehalt von Symbiodiniaceae um 168 %, während sie die Bruttophotosynthese um 56 % reduzierte. Nach zusätzlicher Erwärmung wurde die Pulsationsrate der Polypen in beiden Nitrat-Eutrophierungsbehandlungen um 100 % reduziert, und bei der Behandlung mit hoher Nitrat-Eutrophierung wurde ein zusätzlicher Polypenverlust von 7 % pro Tag und eine Gesamtfragmentmortalität von 26 % beobachtet. Die Erwärmung allein hatte keinen Einfluss auf die untersuchten Reaktionsparameter. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass X. umbellata eine Erwärmungsresistenz aufweist, was bei steigenden Meerestemperaturen die ökologische Dominanz gegenüber einigen Hartkorallen erleichtern könnte, obwohl in Kombination mit Nitrat-Eutrophierung eine deutlich negative physiologische Reaktion auftritt. Diese Studie bestätigt somit, wie wichtig es ist, Kombinationen globaler und lokaler Faktoren zu untersuchen, um sich verändernde Korallenriffe zu verstehen und zu verwalten.

Die anthropogen verursachte Anreicherung von Kohlendioxid (CO2) führt zu einem Überschuss an Wärme in der Atmosphäre, der vom Ozean absorbiert wird und letztendlich zu einer Erwärmung des Ozeans führt1. Aus diesem Grund wird für das nächste Jahrhundert mit einer zunehmenden Häufigkeit von Korallenbleichen gerechnet, sodass weniger Zeit für die Erholung bleibt2. Der Verlust und die Beschädigung der Ökosysteme der Korallenriffe haben schwerwiegende wirtschaftliche Folgen für den Lebensunterhalt derjenigen, die auf Fischerei und Tourismus angewiesen sind2.

Korallenbleiche ist eine Stressreaktion, die üblicherweise durch einen Verlust der Algen-Symbiontenpigmentierung, einen Verlust der Algen-Symbiontenzellzahl oder eine Kombination aus beidem beschrieben wird, was wiederum die Korallenfarbe verändert und den Zusammenbruch der Symbiose darstellt3,4. Diese Stressreaktion kann durch die Erwärmung des Meerwassers ausgelöst werden5, die mit einer erhöhten Produktion reaktiver Sauerstoffspezies (ROS) durch Algensymbionten3 und Verschiebungen im Nährstoffkreislauf zwischen Korallenwirt und Algensymbionten6 in Verbindung gebracht wird. Die Fitness von Flachwasserkorallen hängt von einem stabilen Nährstoffaustausch mit ihren Algensymbionten6 aus der Familie der Symbiodiniaceae7 ab. Wenn diese Symbiose gestört wird, kann eine Verringerung des Energiehaushalts des Organismus die Gesundheit des Korallenwirts beeinträchtigen und in der Folge zu einem Anstieg der Sterblichkeit führen8.

Die Zellzahlen der endosymbiotischen Algenpopulationen im Korallengewebe werden durch Stickstoff (N)-Limitierung durch den Korallenwirt kontrolliert8 und eine konzentrierte Einleitung von Küstenabwässern kann zu einem Überschuss an gelösten anorganischen Nährstoffen wie Nitrat9 führen, einer der Hauptformen von anorganischem N in Von Abwasser betroffene Standorte10. Es ist jetzt klar, dass eine solche anthropogene Eutrophierung zu einer unverhältnismäßigen Nährstoffverfügbarkeit führt, die die Stabilität der Korallen-Algen-Symbiose beeinträchtigen kann (wie von Morris et al.11 überprüft). Überschüssiger N kann die Proliferation von Algen-Symbiontenzellen erhöhen12, kann aber auch den zellulären Bedarf an anderen Nährstoffen erhöhen, was möglicherweise zu einem relativen Mangel an Phosphor (P) führen kann13. Insbesondere die Nitrataufnahme ist in Pflanzen mit höheren Energiekosten verbunden als Ammonium14 und führte zu einer verringerten Photosynthese in Steinkorallen, während Ammonium die Photosynthese steigerte15.

Die prognostizierten Szenarien einer Erwärmung der Ozeane und einer zunehmenden anorganischen Eutrophierung werden gleichzeitig die meisten küstennahen Korallenriffe weltweit betreffen16. Darüber hinaus variiert der dokumentierte Rückgang der Korallenbedeckung von Region zu Region, was darauf hindeutet, dass lokale Faktoren wie die Wasserqualität bei einigen Korallentaxa eine Rolle bei der Bestimmung der Reaktionen auf die Meereserwärmung spielen könnten17,18. Aufgrund dieses zunehmenden synergistischen Drucks, dem Korallenriffe ausgesetzt sind, gewinnen Studien, die die Wechselwirkung von Eutrophierung und Meereserwärmung untersuchen, zunehmend an Priorität9,19. Frühere Studien zeigen, dass die thermisch induzierte Bleichreaktion in Kombination mit lokaler Eutrophierung verstärkt werden kann20,21. Synergistische Effekte von Erwärmung und Eutrophierung auf Korallen können beispielsweise aus P-Mangel9,15, erhöhter parasitärer Aktivität von Algensymbionten22 oder erhöhtem oxidativen Stress23 resultieren. Eine aktuelle Übersicht von Morris et al.11 fasst die Auswirkungen von Nährstoffstress auf Korallen und seine Auswirkungen auf die thermische Toleranz zusammen. Die meisten Studien, die die Auswirkungen von Temperatur und Eutrophierung auf Korallen untersuchen, konzentrierten sich auf Skleraktinkorallen20, während weniger Studien diese kombinierten Auswirkungen auf Weichkorallen untersuchten24. Unter verschiedenen Störungsregimen wurden gemeinschaftliche Verschiebungen von der Hartkorallen- zur Weichkorallen-Dominanz beobachtet25,26. Daher könnten Weichkorallen in Zukunft an einigen Riffen häufiger vorkommen, was Auswirkungen auf ganze Ökosysteme haben wird, da Weichkorallen nicht über die ökosystemtechnischen Eigenschaften von Hartkorallen verfügen, da sie Rifffischbestände durch strukturelle Komplexität unterstützen27,28. Epstein & Kingsford29 stellten jedoch für ein Riff im Great Barrier Reef (GBR) eine zunehmende Fischvielfalt mit zunehmender Weichkorallen-, aber nicht Hartkorallenbedeckung fest und betonten, dass Weichkorallen eine größere ökologische Bedeutung haben könnten als bisher angenommen. Kenntnisse über Prozesse, die Weichkorallen unter bestimmten Umweltbedingungen zugute kommen, sind erforderlich, um die zukünftige Zusammensetzung der Korallenriffgemeinschaften besser zu verstehen und vorherzusagen.

Um unser Verständnis der Auswirkungen der anorganischen Eutrophierung und Erwärmung auf Weichkorallen zu verbessern, zielte diese Studie darauf ab, die folgenden Forschungsfragen zu beantworten: (i) Wie wirkt sich die Nitrat-Eutrophierung auf X. umbellata aus? (ii) Wie wirkt sich die chronische Nitrat-Eutrophierung auf die Reaktion von X. umbellata auf die Erwärmung aus? Wir diskutieren auch, ob X. umbellata gegenüber Nitrat-Eutrophierung und -Erwärmung mehr oder weniger resistent ist als Hartkorallen und welche Auswirkungen dies auf das Küstenmanagement hat. Xenia umbellata wurde verwendet, da diese pulsierende Weichkoralle im Indopazifik30,31 und im Roten Meer32 häufig und weit verbreitet ist. Da mit unseren Aquarienanlagen kein vollständig faktorielles Versuchsdesign möglich war, haben wir uns entschieden, in erster Linie die Auswirkungen der Nitrat-Eutrophierung auf die Erwärmungsresistenz von X. umbellata zu untersuchen. Hierzu wurde X. umbellata einer mittleren (6 μM) und hohen (37 μM) Nitrat-Eutrophierung ausgesetzt (Kontrollen ~ 0,6 μM). Nach 17 Tagen stiegen die Temperaturen allmählich von durchschnittlich 27,7 ± 0,7 °C an den Tagen 1–16 auf 32,8 ± 0,3 °C am Tag 37 in allen Becken außer den Kontrollbecken (ein Gesamtanstieg von 5 °C über 22 Tage; siehe). Abb. 1 für den detaillierten Versuchsaufbau). Um den Gesundheitszustand der Korallen als Reaktion auf Nitrat-Eutrophierung und/oder -Erwärmung zu beurteilen, haben wir das Überleben der Korallenkolonie, die Wachstumsrate, die Pulsationsrate der Polypen, die Gesamtphotosynthese (Pgross), die Atmung (R), die Zelldichte der Algensymbionten, Chlorophyll a (chl a) gemessen ) Gehalt, Korallenfärbung sowie elementare und stabile Isotopenzusammensetzung (um Informationen über die Nährstoffaufnahme und -nutzung bereitzustellen).

Versuchsaufbau mit Temperaturentwicklung pro Behandlung. Die Tanks waren in der dargestellten Reihenfolge vertikal angeordnet, mit vier Tanks auf jeder Ebene. Das Experiment dauerte 37 Tage und die Temperaturen wurden ab dem 17. Tag in allen Kontrolltanks mit Ausnahme der Kontrolltanks mit niedrigem Nitratgehalt (LN) schrittweise erhöht. Während der ersten 16 Tage des Experiments wurden beide Behandlungen mit niedrigem Nitratgehalt (LN und LN + W) den gleichen Bedingungen ausgesetzt. Dies änderte sich, als die Temperaturen bei der LN + W-Behandlung zusammen mit den MN + W- und HN + W-Behandlungen anstiegen.

Der Behandlungseffekt auf das Überleben der Kolonie war signifikant (Wald-Statistik = 4,14, p < 0,05; ANOVA-Statistik = 4,14, p < 0,05). Das Überleben wurde nur durch eine hohe Nitrat-Eutrophierung (HN + W) mit zusätzlicher Erwärmung beeinträchtigt (Abb. 2a). Die erste Mortalität wurde am 22. Tag (bei 28,4 °C) beobachtet. Am 36. Tag (bei 32,4 °C) betrug die durchschnittliche Überlebensrate 74 %.

(a) Prozentuales Überleben und (b) Wachstumsraten von Xenia umbellata-Kolonien aus Kontrolltanks mit niedrigem Nitratgehalt (LN, ~ 0,6 μM) und drei Behandlungen: LN + W = niedriger Nitratgehalt (~ 0,6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; MN + W = mittlere Nitrat-Eutrophierung (~ 6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; HN + W = hohe Nitrat-Eutrophierung (~ 37 μM) + Erwärmung ab Tag 17. Fehlerbalken stellen Standardabweichungen von drei Wiederholungen dar. Die Temperaturen stellen Durchschnittstemperaturen der jeweiligen Tage oder Intervalle dar, ohne Kontrollen. Unterschiedliche Buchstaben in (b) weisen auf signifikante Unterschiede zwischen den Tagen hin (pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,05). Sternchen weisen auf signifikante Unterschiede zwischen den Behandlungen innerhalb von Tagen hin (pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, * = p < 0,05). Für (a) wurden nur Tage mit aufgezeichneter Koloniesterblichkeit aufgezeichnet (außer Tag 1–16). Für (a) konnte keine Post-hoc-Analyse durchgeführt werden, da es innerhalb der Gruppen, in denen alle Replikatbecken eine Überlebensrate von 100 % aufwiesen, keine Varianz gab.

Der Gesamteffekt der Behandlung auf die Wachstumsraten war nicht signifikant. Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung und zusätzlicher Erwärmung (HN + W) ausgesetzt waren, zeigten jedoch eine Teilsterblichkeit (Sterblichkeit einiger Koloniepolypen, gemessen als negative Wachstumsrate) mit einem durchschnittlichen Polypenverlust von 7,2 ± 4,1 % d-1 in der letzten Woche des Experiments , mit einer mittleren Temperatur von 31,9 °C (Abb. 2b). Diese Teilmortalität war signifikant höher als bei allen anderen Behandlungen und Kontrollen beobachtet (PWC, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,05). Die Wachstumsraten der Kolonien gingen in allen Becken kurz nach Beginn des Experiments zurück, und das Zeitintervall des Experiments beeinflusste die Wachstumsraten erheblich (2-Wege gemischte ANOVA, F = 29,21, p < 0,001).

Insgesamt variierte die Wirkung der Behandlung auf die Pulsationsraten zwischen den Tagen des Experiments erheblich (Wald-Statistik = 81,87, p < 0,001; ANOVA-Statistik = 3,52, p < 0,01). Die Pulsationsraten von Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, wurden im Vergleich zur Behandlung mit mittlerer Nitrat-Eutrophierung (MN + W) nach 15 Tagen um 36 % reduziert (Abb. 3a und Tabelle 1; pwc, Bonferroni-Anpassung, Dunn-Test, p < 0,05), sie unterschieden sich jedoch nicht signifikant von den Kontrollen. Am 22. Tag, nach zusätzlicher Erwärmung, sanken die Pulsationsraten der Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung ausgesetzt waren, im Vergleich zu den Kontrollen (bei 28,4 °C) um 97 %. Bei mittlerer Nitrat-Eutrophierung (MN + W) blieben die Pulsationsraten bis zum 28. Tag stabil (bei 30,5 °C) und fielen in der letzten Versuchswoche auf Null (bei > 30,6 °C). Am Ende des Experiments (Tag 36 bei 32,4 °C) konnte bei mittlerer oder hoher Nitrat-Eutrophierung keine Pulsation beobachtet werden. Korallen, die allein der Erwärmung (LN + W) ausgesetzt waren, zeigten keine signifikante Verringerung der Pulsationsraten.

(a) Pulsationsraten und (b) Bruttophotosynthese (Pgross) und Atmung (R) von Xenia umbellata-Kolonien aus Kontrolltanks mit niedrigem Nitratgehalt (LN, ~ 0,6 μM) und drei Behandlungen: LN + W = niedriger Nitratgehalt (~ 0,6 μM). ) + Erwärmung ab Tag 17; MN + W = mittlere Nitrat-Eutrophierung (~ 6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; HN + W = hohe Nitrat-Eutrophierung (~ 37 μM) + Erwärmung ab Tag 17. Fehlerbalken stellen Standardabweichungen von drei Wiederholungen dar. Die Temperaturen stellen Durchschnittstemperaturen der jeweiligen Tage dar, ohne Kontrollen. Unterschiedliche Buchstaben in (a) weisen auf signifikante Unterschiede zwischen den Tagen hin (pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,05). Sternchen stellen signifikante Unterschiede zwischen den Behandlungen innerhalb von Tagen dar (pwc, Bonferroni-Anpassung, (a) t-Test und (b) Dunn-Test, ** = p < 0,005, * = p < 0,05).

Der Gesamteffekt der Behandlung auf Pgross war nicht signifikant. Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, zeigten im Vergleich zu den Kontrollen nach 16 Tagen einen verringerten Pgross (um 56 %) (Abb. 3b und Tabelle 1; pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,01). Bei zusätzlicher Erwärmung wurde kein signifikanter Behandlungseffekt beobachtet. Die Pgross-Werte für alle Behandlungen variierten im Laufe der Zeit erheblich (2-fach gemischte ANOVA, F = 29,35, p < 0,001), wobei die höchsten Werte am ersten Tag und die niedrigsten Werte an den Tagen 22 und 37 auftraten.

Die Behandlungen hatten keinen signifikanten Einfluss auf R, obwohl es bei allen Behandlungen während des Experiments einen Trend zu sinkenden R gab (2-fach gemischte ANOVA, F = 12,08, p < 0,001), mit dem höchsten R am ersten und achten Tag und dem niedrigsten R am 22. Tag (Abb. 3b). Spearmans Korrelationsanalyse ergab eine signifikante negative Korrelation von Pgross und R (Ergänzende Abbildung S1, rS = –0,63, n = 72, p <0,001).

Keine der Behandlungen führte während des gesamten Experiments zu signifikanten Unterschieden in der Zelldichte der Algensymbionten (Abb. 4a und Tabelle 1).

(a) Algen-Symbionten-Zelldichte, (b) Chlorophyll-a-Gehalt, standardisiert auf die Zelldichte, und (c) Farbwerte (Definitionen in der Ergänzungstabelle S2, siehe auch Ergänzungsabbildung S3) von Xenia umbellata-Kolonien aus Kontrolltanks mit niedrigem Nitratgehalt ( LN, ~ 0,6 μM) und drei Behandlungen: LN + W = niedriger Nitratgehalt (~ 0,6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; MN + W = mittlere Nitrat-Eutrophierung (~ 6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; HN + W = hohe Nitrat-Eutrophierung (~ 37 μM) + Erwärmung ab Tag 17. Fehlerbalken stellen Standardabweichungen von drei Wiederholungen dar, mit einer Ausnahme von zwei Wiederholungen für die LN + W-Behandlung am ersten Tag sowohl für (a) als auch ( B). Die Temperaturen stellen Durchschnittstemperaturen der jeweiligen Tage dar, ohne Kontrollen (LN). Sternchen stellen signifikante Unterschiede zwischen den Behandlungen innerhalb von Tagen dar (pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test (b) oder Dunn-Test (c), * = p < 0,05). Der Post-hoc-Test in (c) wurde mit Ausnahme von Tag 1 durchgeführt. Die Bilder in (c) zeigen repräsentative Polypen einer identischen X. umbellata-Kolonie in der Behandlung mit hohem Nitratgehalt zu den jeweiligen Zeitpunkten (wie durch Pfeile angezeigt). Bilder in (c) von Lisa Zimmermann.

Die Behandlungen hatten einen signifikanten Einfluss auf den Chl a-Gehalt des Algensymbionten (2-Wege-ANOVA, F = 6,648, p < 0,01). Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, zeigten nach 15 Tagen 168 % höhere Chla-Konzentrationen als die Kontrollen (LN) (Abb. 4b und Tabelle 1; pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,05). Eine zusätzliche Erwärmung führte bis zum Ende des Experiments nicht zu signifikanten Unterschieden zwischen den Behandlungen.

Die Wirkung der Behandlung auf die Farbwerte variierte zwischen den Tagen des Experiments erheblich (Wald-Statistik = 731,95, p < 0,001; ANOVA-Statistik = 3,59, p < 0,05). Der Farbwert von Korallen, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, stieg nach 15 Tagen von 1,0 auf 3,3 (Abb. 4c). Dieser war im Vergleich zu allen anderen Behandlungen und Kontrollen deutlich höher (PWC, Bonderroni-Anpassung, Dunn-Test, p < 0,05). Basierend auf der Definition der einzelnen Farbwerte (Ergänzungstabelle S2) entsprach dies einem Anstieg der Grün- und Blauwerte um 16 % bzw. 29 % und einer Verringerung der Rotwerte um 4 % (Tabelle 1). Nach zusätzlicher Erwärmung betrug der Farbwert aller Korallen, die einer starken Nitrat-Eutrophierung ausgesetzt waren, fünf, was sich nicht wesentlich von anderen Behandlungen oder Kontrollen unterschied. Die Änderung des Farbwerts von eins auf fünf entsprach einem Anstieg der Grün- und Blauwerte um 25 % bzw. 44 % und einem Rückgang der Rotwerte um 6 %.

Die Behandlungen beeinflussten das Verhältnis von Gesamtkohlenstoff (C) zu Gesamt-N (C:N-Verhältnisse) von Korallenkolonien erheblich (2-Wege-ANOVA, F = 15,756, p < 0,001). Die alleinige Nitrat-Eutrophierung über 15 Tage hatte keinen Einfluss auf die C:N-Verhältnisse (Abb. 5a und Tabelle 1). Nach zusätzlicher Erwärmung zeigten Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, 30 % niedrigere C:N-Verhältnisse im Vergleich zu den Kontrollen (pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,01) und 24 % niedrigere C:N-Verhältnisse im Vergleich gegenüber Kolonien, die allein der Erwärmung ausgesetzt waren (LN + W; p > 0,05).

(a) Verhältnis von Kohlenstoff zu Stickstoff, (b) Prozent Stickstoff und (c) Prozent Kohlenstoff pro Trockengewicht von Xenia umbellata-Kolonien aus Kontrolltanks mit niedrigem Nitratgehalt (LN, ~ 0,6 μM) und drei Behandlungen: LN + W = niedriger Nitratgehalt ( ~ 0,6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; MN + W = mittlere Nitrat-Eutrophierung (~ 6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; HN + W = hohe Nitrat-Eutrophierung (~ 37 μM) + Erwärmung ab Tag 17. Fehlerbalken stellen Standardabweichungen von drei Replikaten dar, mit Ausnahme von zwei Replikaten für Kontrollen (LN) am 15. Tag (a & c) und LN + W Behandlung am 37. Tag (a, b & c). Die Temperaturen stellen Durchschnittstemperaturen der jeweiligen Tage dar, ohne Kontrollen (LN). Sternchen zeigen signifikante Unterschiede zwischen den Behandlungen innerhalb von Tagen an (pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, ** = p < 0,005, * = p < 0,05).

Die Wirkung der Behandlung auf den prozentualen N-Gehalt der Korallenkolonien variierte zwischen den Tagen des Experiments (2-Wege-ANOVA, F = 4,294, p < 0,01). Der prozentuale N-Gehalt wurde nach 15 Tagen alleiniger Nitrat-Eutrophierung nicht beeinflusst (Abb. 5b und Tabelle 1). Nach zusätzlicher Erwärmung zeigten Korallen, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, 58 % höhere N-Gehalte im Vergleich zu den Kontrollen (LN; pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,005) und 34 % höhere N-Gehalte im Vergleich zu exponierten Kolonien allein auf die Erwärmung zurückzuführen (LN + W; p < 0,05) und 30 % höhere N-Gehalte im Vergleich zu Kolonien, die mittlerer Nitrat-Eutrophierung und Erwärmung ausgesetzt waren (MN + W; p < 0,05).

Die Wirkung der Behandlung auf den prozentualen C-Gehalt der Korallenkolonien variierte zwischen den Tagen des Experiments (2-Wege-ANOVA, F = 2,821, p < 0,05). Korallenkolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, zeigten nach 15 Tagen einen um 18 % niedrigeren C-Gehalt im Vergleich zu Kontrollen (LN) (Abb. 5c und Tabelle 1; pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,05). Keine nennenswerten Auswirkungen nach zusätzlicher Erwärmung.

Sowohl die Behandlung als auch der Tag des Experiments hatten einen signifikanten Einfluss auf die δ15N-Werte der Korallenkolonien (2-Wege-ANOVA, Behandlung: F = 3,28, p < 0,05; Tag: F = 5,04, p < 0,05). Die δ15N-Werte wurden nach 15 Tagen alleiniger Nitrat-Eutrophierung nicht beeinflusst (Abb. 6a) und betrugen durchschnittlich 8,4 ± 2,3 ‰. Nach zusätzlicher Erwärmung zeigten Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, 31 % höhere δ15N-Werte als die Kontrollen (LN; pwc, Bonferroni-Anpassung, Dunn-Test, p < 0,05) und 21 % höhere δ15N-Werte im Vergleich zu Kolonien, die einer Erwärmung ausgesetzt waren allein (LN + W; p > 0,05).

(a) Stickstoff- und (b) Kohlenstoff-Stabilisotopenverhältnisse von Xenia umbellata-Kolonien aus Kontrolltanks mit niedrigem Nitratgehalt (LN, ~ 0,6 μM) und drei Behandlungen: LN + W = niedriger Nitratgehalt (~ 0,6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; MN + W = mittlere Nitrat-Eutrophierung (~ 6 μM) + Erwärmung ab Tag 17; HN + W = hohe Nitrat-Eutrophierung (~ 37 μM) + Erwärmung ab Tag 17. Fehlerbalken stellen Standardabweichungen von drei Replikaten dar, mit Ausnahme von zwei Replikaten für Kontrollen (LN) am Tag 15 (b) und der LN + W-Behandlung Tag 37 (a & b). Die Temperaturen stellen Durchschnittstemperaturen der jeweiligen Tage dar, ohne Kontrollen. Unterschiedliche Buchstaben in (b) weisen auf signifikante Unterschiede zwischen den Tagen hin (pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,05). Sternchen zeigen signifikante Unterschiede zwischen den Behandlungen innerhalb von Tagen an (pwc, Bonferroni-Anpassung, (a) Dunn-Test, (b) t-Test, * = p < 0,05).

Der Gesamteffekt der Behandlung auf die δ13C-Werte war nicht signifikant. Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung (HN + W) ausgesetzt waren, zeigten nach 15 Tagen 7 % höhere δ13C-Werte im Vergleich zu Kontrollen (LN) (Abb. 6b und Tabelle 1; pwc, Bonferroni-Anpassung, t-Test, p < 0,05). Nach zusätzlicher Erwärmung wurde kein signifikanter Behandlungseffekt beobachtet. Die δ13C-Werte nahmen mit der Zeit ab, wobei der Tag des Experiments die δ13C-Werte signifikant beeinflusste (2-Wege-ANOVA, F = 5,557, p < 0,05).

Die Pulsationsraten wurden bei hoher Nitrat-Eutrophierung nach 15 Tagen um 34 % reduziert, wenn auch nicht signifikant im Vergleich zu den Kontrollen. Bei pulsierenden Weichkorallen können verringerte Pulsationsraten auch zu einer verminderten Photosynthese führen, da Pulsation normalerweise den Gasaustausch fördert, z. B. den Sauerstofftransport von der Korallenoberfläche weg33. Daher können verringerte Pulsationsraten zu einem verringerten Pbrutto mit hoher Nitrat-Eutrophierung geführt haben oder umgekehrt. Darüber hinaus kann ein verringerter Pgross zu einer verringerten Übertragung von Photosynthesen auf den Korallenwirt führen15. Der daraus resultierende Energieverlust des Korallenwirts könnte zu einer Verringerung der energieintensiven Pulsation geführt haben, um Energie für lebenswichtigere Prozesse zu sparen. Der zusätzlich beobachtete Anstieg der δ13C-Werte in Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung ausgesetzt waren, im Vergleich zu den Kontrollen am 15. Tag weist ebenfalls auf eine Verschiebung des C-Stoffwechsels hin. Steigende δ13C-Werte können auf eine zunehmende Photosynthese zurückzuführen sein34, was in der vorliegenden Studie wahrscheinlich nicht der Fall war, da Pgross abnahm, während δ13C zunahm. Dem Zooplankton fehlt im Allgemeinen das schwerere 13C-Isotop34, weshalb Grottoli et al.35 einen Anstieg des δ13C-Werts von zwei gebleichten Hartkorallen als Folge einer verringerten Heterotrophie interpretierten. Dies erklärt möglicherweise auch die Ergebnisse der vorliegenden Studie, da verringerte Pulsationsraten die Fähigkeit der Koralle, Futter zu filtern, beeinträchtigen können33. Während die Wachstumsrate des Korallenwirts in der vorliegenden Studie nicht durch Nitrat-Eutrophierung beeinflusst wurde und nach 15 Tagen bei Umgebungstemperaturen keine Mortalität beobachtet wurde, sanken die Wachstumsraten bei allen Behandlungen und Kontrollen deutlich, von anfänglich fünf Polypen d-1 auf nahezu Null. Im Gegensatz dazu führt die Eutrophierung bei Steinkorallen häufig zu sinkenden Korallenwachstumsraten, insbesondere bei gleichzeitig sinkender Photosynthese12. Der bei allen Behandlungen beobachtete Rückgang der Wachstumsraten könnte durch eine geringere Nahrungsverfügbarkeit der X. umbellata-Kolonien während des Experiments im Vergleich zu früheren Aquarienbedingungen erklärt werden, in denen sie zusammen mit anderen Wirbellosen und Rifffischen gehalten wurden, was möglicherweise zu einem höheren Eintrag organischer Substanz in die Kolonien führte das Wasser relativ zu experimentellen Bedingungen.

Der zelluläre Chl a-Gehalt war bei hoher Nitrat-Eutrophierung im Vergleich zu den Kontrollen nach 15 Tagen deutlich erhöht, während Pgross abnahm und die Algen-Symbiontenzelldichte stabil blieb. Diese Beobachtungen stehen im Widerspruch zu früheren Studien an Hartkorallen, in denen ein gleichzeitiger Anstieg von Chla und Pgross mit der Neutrophierung festgestellt wurde36,37, was im Allgemeinen durch eine Freisetzung von N-Limitierung von Algensymbionten8,15 erklärt wird. Allerdings fanden Ezzat et al.15 auch einen verringerten Pgross bei gleichzeitiger Erhöhung der Gesamt-Chla- und Algen-Symbiontenzelldichte in Stylophora pistillata und erklärten dies mit dem energieaufwendigen Prozess der Nitratreduktion in den Chloroplasten38. Eine weitere Erklärung könnte eine Einschränkung der Photosynthese durch gelösten anorganischen Kohlenstoff (DIC) mit steigenden zellulären Chl a-Gehalten sein39. Die Freisetzung von N-Limitierung kann zu einer verringerten Energieversorgung des Korallenwirts führen, da Photosynthesestoffe zunehmend von den Algensymbionten für ihr eigenes Wachstum zurückgehalten werden6,8,15. Dies könnte die energieintensiven CO2-Konzentrationsmechanismen (CCMs) des Korallenwirts beeinflussen39. Eine DIC-Einschränkung bei anhaltender Bestrahlung kann zur Produktion von ROS und zu verringerten Photosyntheseraten führen, noch bevor Algensymbionten ausgestoßen werden39. Schäden an Chl a durch ROS konnten nicht beurteilt werden, da Chl a-Abbauprodukte die verwendete Methode beeinträchtigen40. Darüber hinaus veränderte sich die Farbe von X. umbellata-Kolonien, die einer hohen Nitrat-Eutrophierung ausgesetzt waren, deutlich mit zunehmenden Grün- und Blauwerten (Ergänzungstabelle S2). Farbveränderungen bei Korallen werden oft mit Korallenbleiche in Verbindung gebracht. Allerdings beschreibt Bleichen das Verblassen des Gewebes als Folge des Verlusts der Algenpigmentierung oder des Verlusts von Algensymbionten aus dem Korallenwirt3,4, die beide in der vorliegenden Studie nicht beobachtet wurden. Im Gegensatz dazu verdunkelte sich das Gewebe, während der zelluläre Chl a-Gehalt zunahm.

Die C:N-Verhältnisse von X. umbellata-Gewebe und Algensymbionten blieben während des gesamten Experiments über dem kanonischen Redfield-Verhältnis von 6,62541 (d. h. 6,72 und höher). Darüber hinaus kann Phosphatmangel (z. B. verursacht durch einen hohen N-Einstrom) zu einer verminderten Photosynthese bei hohen N:P-Verhältnissen in der Umwelt führen, insbesondere bei zunehmenden Algen-Symbiontenpopulationen9,13. Hohe Nitratkonzentrationen (37 μM) und nachfolgende N:P-Verhältnisse (176:1, basierend auf Phosphatkonzentrationen von ≤ 0,21 μM, Ergänzungstabelle S1), die das Redfield-Verhältnis von 16:1 überstiegen, gingen nach 16 Jahren mit einem deutlich verringerten Pbrutto einher Tage, während keine Auswirkung auf R beobachtet wurde. In der vorliegenden Studie wurde jedoch kein Einfluss auf die Zelldichte der Algensymbionten festgestellt (Abb. 4a). Vielmehr blieb die Zelldichte der Algensymbionten stabil und innerhalb des für Weichkorallen erwarteten Bereichs42, während der zelluläre Chl a-Gehalt anstieg. Dies lässt darauf schließen, dass eine Störung der Photosynthese und nicht der Verlust von Algensymbionten die Ursache für den verringerten Pgross ist. Zusammen mit den hohen C:N-Verhältnissen, die in der aktuellen Studie festgestellt wurden, ist N möglicherweise während dieser Studie der limitierende Nährstoff geblieben, oder es ist möglich, dass X. umbellata über Mechanismen verfügt, um effektiv mit der hohen N-Verfügbarkeit in der Umwelt und/oder Algen umzugehen Symbionten-P-Hunger. Pupier et al.43 stellten bei Weichkorallen im Vergleich zu Steinkorallen eine bis zu zehnfach niedrigere Assimilationsrate von gelöstem Stickstoff fest und verdeutlichten damit ihre Unterschiede in den Ernährungsstrategien, die Weichkorallen in eutrophischen Umgebungen zugute kommen können. Weitere Untersuchungen sind erforderlich, um die zugrunde liegende Ursache der in der vorliegenden Studie beobachteten verringerten Photosynthese unter Nitrat-Eutrophierung zu ermitteln. Studien simulieren die Phosphat-Eutrophierung, auch in Kombination mit einer N-Quelle, um möglicherweise anzuzeigen, ob Algensymbionten von X. umbellata dazu anfällig sind Phosphatmangel.

Bednarz et al.44 fanden keine Auswirkung auf den Chl a-Gehalt, Pgross oder R in Xenia spp. nach vier Wochen Ammonium-Eutrophierung (20 μM), was auf mögliche unterschiedliche Auswirkungen von Ammonium und Nitrat auf Xeniid-Korallen hinweist. Die Nitratreduktion kann als zusätzliche Senke für Reduktionsäquivalente bei der Photosynthese fungieren, was nachweislich die Photosynthese in S. pistillata reduziert, während Ammonium einen gegenteiligen Effekt hat15. Darüber hinaus verursachte die Nitrat-Eutrophierung in Kombination mit der Erwärmung einen erhöhten oxidativen Stress und Korallenbleiche bei S. pistillata, während die Ammonium-Eutrophierung den Korallen während der Erwärmung zugute kam23. In ähnlicher Weise wurde die Widerstandsfähigkeit von Turbinaria reniformis gegenüber Erwärmung durch Ammonium-Eutrophierung erhöht45, durch Nitrat-Eutrophierung ohne gleichzeitige P-Anreicherung jedoch negativ beeinflusst46. Weitere Studien, in denen die Auswirkungen der Nitrat- und Ammonium-Eutrophierung auf die Reaktion von X. umbellata auf die Erwärmung verglichen werden, könnten Aufschluss darüber geben, ob die Nitrat-Eutrophierung besonders negative Auswirkungen auf die Reaktion von X. umbellata auf die Erwärmung hat oder ob Neu-Eutrophierung (und möglicherweise P-Mangel) dafür verantwortlich sind für die beobachteten Auswirkungen auf die thermische Toleranz der Weichkorallen.

Die Pulsation stoppte bei kombinierter Nitrat-Eutrophierung (sowohl mittlere als auch hohe Konzentrationen) und Erwärmung am Ende des Experiments, mit zusätzlich erhöhter Teilmortalität und 26 % Koloniesterblichkeit bei hoher Nitrat-Eutrophierung. Im Gegensatz dazu zeigten Korallen, die allein der Erwärmung ausgesetzt waren, im Vergleich zu den Kontrollen nur eine Reduzierung der Pulsationsraten um 45 % (nicht signifikant), bei stabilen Wachstumsraten und ohne Sterblichkeit. Dies weist stark auf negative Auswirkungen der Nitrat-Eutrophierung, selbst bei mittleren Konzentrationen, auf die Erwärmungsresistenz von X. umbellata hin, während photophysiologische Parameter (Algen-Symbionten-Zelldichte, Pigmentierung, Photosynthese) nicht negativ beeinflusst wurden. Neutrophierung kann die Anfälligkeit von Steinkorallen für Erwärmung aufgrund von P-Mangel9,15, oxidativem Stress23 oder erhöhtem Parasitismus von Algensymbionten22 erhöhen. Alle diese Erklärungen gehen von einer Abnahme der photophysiologischen Parameter aus, doch kürzlich fanden Rädecker et al.6 einen erhöhten Parasitismus (dh eine verringerte Übertragung von Photosynthesen auf den Korallenwirt) bei Algensymbionten vor dem Verlust von Algensymbiontenzellen aus dem Korallenwirt. Daher ist es möglich, dass die Korallen-Algen-Symbiose von X. umbellata in der vorliegenden Studie am Ende des Experiments unterbrochen wurde. Ein zukünftiges Experiment mit ähnlichen experimentellen N- und Erwärmungsbehandlungen und zusätzlicher Phosphateutrophierung könnte zeigen, ob P-Mangel die Widerstandsfähigkeit von X. umbellata gegenüber Erwärmung beeinflusst. Für Hartkorallen könnte eine moderate kombinierte N- und P-Eutrophierung unter künftigen Meeresbedingungen sogar von Vorteil sein47.

Die Zelldichte der Algensymbionten stieg unter kombinierter hoher Nitrat-Eutrophierung und Erwärmung im Vergleich zu den Kontrollen um 36 %, wenn auch nicht signifikant, wohingegen sich die Zelldichten bei der Erwärmungsbehandlung nicht veränderten. Ebenso wurden der Chl a-Gehalt pro Algensymbiontenzelle und Pgross unabhängig von der Nitrat-Eutrophierungsbehandlung nicht signifikant durch die Erwärmung beeinflusst. Diese Ergebnisse legen nahe, dass Algensymbionten von X. umbellata durch die Erwärmung oder die Kombination von Erwärmung und Eutrophierung nicht negativ beeinflusst wurden.

Die Erwärmung führt in Xenia normalerweise zum Verlust von Algensymbionten48,49. Xenia sp. aus dem GBR zeigten den höchsten Verlust an Algensymbionten bei 30 °C nach nur zwei Tagen48 und Xenia elongata aus dem GBR wurde aufgrund ihrer hohen Empfindlichkeit gegenüber Erwärmung als biologische Indikatorart für größere Bleichereignisse vorgeschlagen49. Die überlegene thermische Toleranz von X. umbellata aus dem nördlichen Roten Meer in der vorliegenden Studie gegenüber Xenia spp. vom GBR stimmt mit Vorhersagen früherer Studien überein35,50,51,52, dass Korallen im nördlichen Roten Meer besonders hohe thermische Toleranzen aufweisen, was diese Region zu einem potenziellen thermischen Zufluchtsort für Korallenriffe macht. Studien, die die thermische Toleranz von X. umbellata entlang des Nord-Süd-Gradienten des Roten Meeres vergleichen (z. B. wie Sawall et al.53), könnten Aufschluss darüber geben, ob die beobachtete hohe thermische Toleranz durch lokale Anpassung verursacht wird oder ob es sich um ein allgemeines Merkmal handelt die Arten. Zunehmende Zelldichten von Algensymbionten sind eine häufige Reaktion auf die Neutrophierung von Korallen, da N oft der limitierende Faktor für das Wachstum von Algensymbionten ist8. Erhöhte %N-Gehalte und δ15N-Werte von Korallen, die am Ende des Experiments einer starken Nitrateutrophierung und -erwärmung ausgesetzt waren, legen nahe, dass Nitrat aufgenommen wurde, da die Distickstofffixierung üblicherweise zu einem verringerten δ15N54 führt und somit die Assimilation von anthropogenem N durch eine Erhöhung von δ15N55 verfolgt werden kann . Obwohl die %C-Werte in der vorliegenden Studie bei der Behandlung mit hoher Eutrophierung nach zusätzlicher Erwärmung anstiegen (nicht signifikant), möglicherweise aufgrund nicht signifikanter Erhöhungen der Algen-Symbiontenzelldichten, war das C:N-Verhältnis deutlich verringert, was die Eingliederung von X. umbellata weiter unterstützt von N aus Nitrat. Karcher et al.56 fanden reduzierte C:N-Werte für Xeniiden, nicht jedoch für Rasenalgen oder Hartkorallen, die anorganischem Dünger ausgesetzt waren. Sie kamen zu dem Schluss, dass Weichkorallen aufgrund ihres „Luxusverbrauchs“57 von N stärker von schlechter Wasserqualität betroffen sein könnten.

Korallengewebe verdunkelte sich durch starke Nitrat-Eutrophierung und Erwärmung, ohne signifikante Unterschiede in der Algen-Symbiontenzelldichte oder dem Chl a-Gehalt. Eine ähnliche Beobachtung wurde von Tilstra et al.58 berichtet, die Veränderungen in der Färbung von S. pistillata-Kolonien beobachteten, die der Erwärmung ausgesetzt waren, ohne gleichzeitige Veränderungen in der Algen-Symbiontenzelldichte oder dem Chl a-Gehalt. Variationen in der Färbung können auch durch veränderte Konzentrationen des Hilfspigments Peridinin59 verursacht werden, die durch veränderte Nährstoff- und Temperaturbedingungen in Korallen beeinflusst werden können45. Darüber hinaus trugen wahrscheinlich nicht signifikante Veränderungen des Chl a-Gehalts und der Algen-Symbiontenzelldichte sowie schützender Algenpigmente, insbesondere Umwandlungen in Xanthophyll-Pools, zur Farbveränderung bei60. Bei S. pistillata wurde eine Verdunkelung des Gewebes aufgrund einer Zunahme der Algen-Symbiontenzelldichte nach Nitrat-Eutrophierung beobachtet, was zu einer erhöhten Lichtabsorption führte61. In ähnlicher Weise fand Fabricius62 eine dunklere Pigmentierung von Acropora millepora in nährstoffreichen küstennahen Gewässern und maß höhere Temperaturen an der Gewebeoberfläche, insbesondere in Gebieten mit geringer Wasserbewegung. Somit könnte die Verdunkelung der Korallen in der vorliegenden Studie durch eine höhere Absorption zu erhöhten Wassertemperaturen an der Gewebeoberfläche geführt haben, was möglicherweise zu einer erhöhten thermischen Belastung für X. umbellata mit hoher Nitrat-Eutrophierung geführt hätte. Die gleichzeitig verringerte Pulsationsrate könnte diesen Effekt verstärkt haben, da die normale Pulsation die Durchmischung über die Korallen-Wasser-Grenzschicht hinweg verstärkt33. Studien an pulsierenden Weichkorallen sollten daher die Auswirkungen der Pigmentierung und Pulsationsraten auf die Oberflächentemperaturen der Korallen überwachen.

Nitratkonzentrationen von 15 μM in Kombination mit der Erwärmung reduzierten Pgross für die Hartkorallen Porites fave deutlich, wenn sie auf den Chl a-Gehalt und die Zelldichte der Algensymbionten normiert wurden63. Pgross wurde in der vorliegenden Studie auf die Oberfläche standardisiert und ein nicht signifikanter Anstieg der Algenzelldichte könnte die verringerte Photosynthese pro Zelle kompensiert haben, was zu ähnlichen Pgross-Werten wie bei den Kontrollen führte. Dies ist besonders wahrscheinlich, wenn man den verringerten Pgross berücksichtigt, der vor und kurz nach Beginn der Erwärmung (Tag 16 und 22) bei hoher Nitrat-Eutrophierung beobachtet wurde. Somit wurde Pgross zunächst durch eine starke Nitrat-Eutrophierung reduziert, aber die Photosynthese ganzer Kolonien wurde wahrscheinlich durch erhöhte Algen-Symbiontenzelldichten (wenn auch nicht signifikant) bei zusätzlicher Erwärmung kompensiert. R blieb während der gesamten Studie zwischen den Behandlungen stabil. Im Gegensatz dazu stieg der R-Wert des Korallenholobionten bei Orbicella faveolata22 und S. pistillata mit der Erwärmung an, was auf Stress und einen erhöhten Energiebedarf hinweist6. Weichkorallen haben im Vergleich zu Hartkorallen tendenziell eine höhere heterotrophe Kapazität, was wahrscheinlich ihre Abhängigkeit von Algensymbionten für den Stoffwechsel während des Bleichens verringert (Tremblay et al. 2016; Ferrier-Pagès et al. 2014; Grottoli et al. 2006; Fabricius & Klumpp 1995). Allerdings korrelierten die R-Raten in der vorliegenden Studie stark mit Pgross, was darauf hindeutet, dass Photosynthese die wichtigste organische C-Quelle für R war, trotz der Bereitstellung zooplanktonhaltiger Korallennahrung. Die Bedeutung der Heterotrophie bei Xenia ist nicht vollständig geklärt. Lewis64 fand Partikel in der gastrovaskulären Höhle der Koralle und Vollstedt et al.19 fanden heraus, dass X. umbellata, die mit gelöstem organischem Kohlenstoff (DOC) gefüttert wurde, eine höhere thermische Toleranz aufwies als ausgehungerte Kolonien. Weitere Untersuchungen sind erforderlich, um zu klären, ob die Fütterung heterotropher Partikel die thermische Toleranz von X. umbellata in ähnlicher Weise erhöht.

Algensymbiontengemeinschaften der X. umbellata in der vorliegenden Studie blieben trotz potenziell stressiger Bedingungen (wie durch verringerte Pulsationsraten, teilweise und vollständige Mortalität angezeigt) während starker Nitrat-Eutrophierung und Erwärmung bestehen. Ähnliche Ergebnisse wurden für X. elongata gefunden, bei dem nach Exposition gegenüber einem chemischen Dispergiermittel eine große Anzahl von Algensymbiontenzellen in nekrotischem Gewebe beobachtet wurde65. Interessanterweise wurde berichtet, dass einige pulsierende Weichkorallenarten bei thermischer Belastung eine Algensymbiontenmigration innerhalb der Kolonie in die Magen-Darm-Höhle zeigen und dadurch die Bleichreaktion abschwächen66. Die in der vorliegenden Studie in den Tentakeln von Polypen gemessene verstärkte Pigmentierung ist jedoch ein Beweis gegen die Migration von Algensymbionten in die gastrovaskuläre Höhle, da die von Parrin et al.67 untersuchten Xeniidenpolypen aufgrund der Migration von Algensymbionten sichtbar blasser wurden. Zukünftige Studien werden empfohlen, weitere mikroskopische Analysen des Wirtsgewebes durchzuführen, um die Bewegung von Algenzellen zu berücksichtigen (z. B. wie Parrin et al.66), da die Wiederaufnahme aus dem gastrovaskulären System auch Einblick in die Erholung und Widerstandsfähigkeit nach dem Bleichen geben könnte68.

Vergleiche von acht ähnlichen experimentellen Studien (alle mit Nitrat als N-Quelle) an zehn verschiedenen Hartkorallenarten ergaben, dass sieben Hartkorallenarten allein durch die Erwärmung negativ beeinflusst wurden, wohingegen eine Erwärmung auf 32,8 °C über 22 Tage keinen Einfluss auf X. umbellata hatte der vorliegenden Studie (Tabelle 2). Unterschiede in der Temperaturbehandlung, der Herkunft der Mutterkolonien und anderen experimentellen Bedingungen (z. B. Fütterungsregime, P-Konzentrationen) zwischen den Studien können jedoch zu unterschiedlichen Ergebnissen geführt haben. Dennoch scheint X. umbellata weniger empfindlich auf Erwärmung zu reagieren als einige riffbildende Skleraktin-Korallen, darunter S. pistillata aus dem nördlichen Roten Meer23. Insgesamt wurden sieben Arten in mindestens einem Reaktionsparameter stärker durch die Kombination von Nitrat-Eutrophierung und Erwärmung beeinträchtigt als durch die alleinige Erwärmung. Alle diese früheren Studien verwendeten niedrigere Nitratkonzentrationen als die vorliegende Studie (< 37 μM) und sieben von ihnen wurden über kürzere experimentelle Zeiträume durchgeführt. Sechs der Studien zeigten eine Verringerung der Photophysiologie (Algensymbiontenzelldichte, Chlorophyllgehalt, Photosynthese), die durch die Erwärmung oder die kombinierte Behandlung in der vorliegenden Studie nicht signifikant verringert wurde. Obwohl die Ergebnisse dieser Studie darauf hindeuten, dass die Nitrat-Eutrophierung die ansonsten hohe Widerstandsfähigkeit von X. umbellata gegenüber Erwärmung beeinträchtigen kann, scheinen diese Auswirkungen geringer zu sein als bei einer Reihe von Skleraktin-Korallen beobachtet.

In der vorliegenden Studie wurden Tankmikrokosmen täglich auf Nitratkonzentrationen von 6 µM bzw. 37 µM angereichert, Messungen, die nur zwei bis drei Stunden später durchgeführt wurden, zeigten jedoch Nitratkonzentrationen der Wassersäule von durchschnittlich 2 µM bzw. 23 µM. Daher stellen die in der vorliegenden Studie verwendeten Nitratkonzentrationen den täglichen Nitrateintrag dar und nicht die durchschnittlichen Nitratkonzentrationen während des gesamten Experiments. Im Gegensatz dazu stellen In-situ-Nitratmessungen nur das dar, was zu einem bestimmten Zeitpunkt in der Wassersäule vorhanden ist, und sind daher nicht gleichbedeutend mit dem Nitrateintrag in das System aufgrund einer schnellen Assimilation, beispielsweise durch Phytoplankton69. Das Ergebnis der vorliegenden Studie, dass eine Nitrat-Eutrophierung bereits bei 2–6 μM die Widerstandsfähigkeit von Weichkorallen gegenüber Erwärmung beeinträchtigen kann, ist für die Bewirtschaftung küstennaher Korallen, die von der Eutrophierung betroffen sind, relevant. Im Roten Meer beispielsweise beobachteten Ziegler et al.70, dass Weichkorallen, insbesondere Xeniiden, die Riffe entlang der hochentwickelten Küste von Jeddah dominierten, und Peña-García et al.10 maßen genau an diesen Stellen Gesamtstickstoffkonzentrationen (TN) von > 6 μM Standorte und Konzentrationen von bis zu 2000 μM TN innerhalb der Stadtbucht. Nitrat macht durchschnittlich 41 % des TN im Abwasser aus und ist damit die häufigste Quelle für anthropogenen N an diesen Standorten. Für den GBR berichteten Gruber et al.71 mit durchschnittlich höchsten Nitrat- und Nitritkonzentrationen von 4,8 μM (300 μg L−1) in der Nähe von Flussmündungen und bis zu 2,4 μM (150 μg L−1) an Küstenriffen in der Tully-Region Nitrat- und Nitritkonzentrationen für den GBR unter 1 μM. Xenia ist eine der dominierenden Weichkorallengattungen an küstennahen Riffen72 und oberen mesophotischen Riffen73 des GBR und war die einzige Weichkorallengattung, die während einer kürzlich durchgeführten Studie im Roten Meer beobachtet wurde (El-Khaled et al., im Druck). Darüber hinaus war Xenia an der Verlagerung von Hartkorallen- zu Weichkorallengemeinschaften nach Explosionsfischerei31 und einem Ausbruch des Korallenfressers Acanthaster planci74 beteiligt. Darüber hinaus berichteten Ziegler et al.70 über die höchste Häufigkeit von Xenia an Standorten, die von Sedimentation und Abwassereinleitung im Roten Meer betroffen waren (~ 12–15 % gegenüber 0–3 % an anderen Standorten). Obwohl Weichkorallen eine geringere strukturelle Komplexität aufweisen als Hartkorallen27,28, können sie dennoch ein geeigneter Lebensraum für viele Fischarten sein29. Die Ergebnisse der vorliegenden Studie deuten darauf hin, dass die Weichkorallenpopulationen durch die Auswirkungen der kombinierten Nitrat-Eutrophierung (von ≥ 2–6 μM) und der Erwärmung stark beeinträchtigt werden können. Dies kann möglicherweise zu einer weiteren Verschlechterung dieser Ökosysteme führen, sodass Makro- und Rasenalgen dominieren, die häufig von der Neutrophierung profitieren56. Somit unterstützen die hier präsentierten Ergebnisse den Schutzansatz, die Widerstandsfähigkeit der Korallen gegenüber globalen Bedrohungen durch die Steuerung lokaler Faktoren wie anorganischer Neutrophierung75,76 für den Schutz von Weichkorallen zu erhöhen. Allerdings sind Weichkorallen möglicherweise resistenter gegen Nitrat-Eutrophierung und Erwärmung als einige Hartkorallen-Taxa, was den Übergang von der Dominanz der Hartkorallen zur Weichkorallengemeinschaft erleichtern kann.

Für die vorliegende Studie verwendete Xenia umbellata-Exemplare wurden aus dem nördlichen Roten Meer gesammelt und vor Beginn dieses Experiments über drei Jahre lang unter Aquarienbedingungen (Salzgehalt ~ 35 ‰, Temperatur ~ 27 °C) gehalten. Mutterkolonien aus dem Erhaltungsaquarium wurden mit sterilen Skalpellen fragmentiert und mit Gummibändern an Korallenpfropfen (AF Plug Rocks, Aquaforest, Polen) befestigt. Alle Mutterkolonien stammten vom gleichen Genotyp, um genotypbedingte Variationen in der Reaktion auf die Versuchsbedingungen zu reduzieren. Während einer zweiwöchigen Akklimatisierungsphase unter Umgebungsbedingungen konnten sich die Kolonien erholen und auf Korallenpfropfen in den Versuchsbecken wachsen. Vor Versuchsbeginn wurden insgesamt 168 Kolonien zufällig auf zwölf Versuchsbecken (je 60 L) verteilt. Die Tanks waren in einen technischen Teil mit Heizung, Pumpe und Temperaturlogger (HOBO Pendant Temp/Light, Onset, USA) und den experimentellen Teil unterteilt. Der Versuchsteil wurde fünf Monate vor Versuchsbeginn mit ca. 10 cm Sand ausgelegt, um einen Mikrokosmos mit mikrobieller Aktivität zu schaffen. Die Tanks wurden mit 43 l künstlichem Meerwasser gefüllt, das in einem Fass mit entmineralisiertem Wasser und Aquarienmeersalz (Zoo Mix, Tropic Marin, Schweiz) zubereitet wurde, um es aufzulösen und die erforderlichen Temperaturen zu erreichen. Insgesamt wurden in jedem Becken 14 Korallenkolonien auf Gitterplateaus platziert. Über jedem Tank wurden zwei Leuchtdioden (LED)-Lampen (ein Königsblau-Matrixmodul und ein Ultrablau-Weiß-Matrixmodul, WALTRON daytime® LED-Licht, Deutschland) eingestellt, um gleiche Lichtintensitäten zu gewährleisten, gemessen bei photosynthetisch aktiver Strahlung (PAR, Ergänzung). Tabelle S1) mit dem LI-1400-Datenlogger (LI-COR Biosciences, Deutschland) und Tag-Nacht-Zyklen von 12:12 h PAR wurde so gewählt, dass sie den Bedingungen im Erhaltungsaquarium nahe kommen (~ 100 µmol Photonen m-2 s−). 1). Die Tanks waren in einem dreistöckigen Turmsystem mit vier Tanks pro Ebene angeordnet. Die vier Behandlungen wurden in einem annähernden lateinischen Quadratmuster verteilt, wobei jede Behandlung auf jeder Ebene stattfand (Abb. 1). Die Korallenkolonien wurden während des gesamten Experiments zweimal pro Woche mit getrocknetem Meeresplankton (Reef-Roids, Polyp Lab, USA) in einer Konzentration von 10 mg L−1 gefüttert, um die Bedingungen nahe an denen des vorherigen Erhaltungsaquariums zu halten. Während der Fütterung waren die Pumpen 30 Minuten lang ausgeschaltet. Die zwölf Tanks wurden zu einem System mit kontinuierlichem Wasserdurchfluss verbunden und am ersten Tag des Experiments getrennt, um zu Beginn des Experiments eine gleiche Wasserqualität bei den Behandlungen sicherzustellen. Während des Experiments wurden täglich Sauerstoff, pH-Wert, Salzgehalt und Temperatur gemessen und Salzgehalt und Temperaturen bei Bedarf angepasst. Die chemischen Wasserparameter für alle Tanks wurden durch regelmäßigen Wasseraustausch von 10–20 % auf gleichen Bedingungen gehalten (Ergänzungstabelle S1). Die Tanks wurden alle ein bis zwei Wochen gereinigt, um jeglichen Biofouling zu entfernen.

Nitrat wurde auf mittlere (6 μM) und hohe (37 μM) Konzentrationen eingestellt, die mit früheren Nitrat-Eutrophierungsexperimenten mit Korallen9,13,20 und In-situ-Bedingungen rund um Küstenmetropolregionen im Roten Meer10 vergleichbar sind. Jede Behandlung wurde in drei Tanks wiederholt, während sechs weitere Tanks bei niedrigen Nitratkonzentrationen (~ 0,6 μM) gehalten wurden. Diese wurden in drei Kontrollen (LN) und drei Tanks mit zusätzlicher Erwärmung ab Tag 17 (LN + W, Abb. 1) aufgeteilt. Vor jeder Zugabe wurden Nitratlösungen aus Natriumnitrat (NaNO3) und entmineralisiertem Wasser hergestellt. Die Nitratkonzentrationen wurden zweimal pro Woche photometrisch gemessen (Ergänzende Abbildung S2). Kurz gesagt wurden 100 mg Zinkstaub und 1 ml Cadmiumsulfatlösung (CdSO4 × 8 H2O) zu 10 ml Wasserproben gegeben, um Nitrat zu Nitrit zu reduzieren. Anschließend wurden 0,05 mL Sulfanilamid-Lösung (C6H8N2O2S) und 0,05 mL N-(1-Naphthyl)ethylendiamin-Dihydrochlorid zugegeben. Die resultierende Farbänderung ist linear zur Nitratkonzentration und wurde nach der Kalibrierung mit einem Photometer gemessen (Trilogy, Turner Designs, USA). Nitrat wurde einmal am ersten Tag und täglich ab dem fünften Tag des Experiments zugegeben, da Nitrat schnell aus der Wassersäule aufgenommen wurde. Für mittlere Konzentrationen (6 μM) wurde angenommen, dass Nitrat innerhalb eines Tages auf die Umgebungskonzentration reduziert wurde, da die Konzentrationen in hohen Behandlungstanks um 24,6 ± 9,1 μM pro Tag reduziert wurden. Ab dem elften Tag wurden die Nitratkonzentrationen in den Behandlungen mit hoher Eutrophierung täglich gemessen und auf die angestrebte Konzentration eingestellt. Aufgrund der zusätzlichen Wärmeentwicklung der LED-Lampen schwankten die Temperaturen täglich um ca. 1 °C. Die Temperaturen waren in den ersten 16 Tagen in allen Tanks gleich, lagen im Durchschnitt bei 27,7 ± 0,7 °C und schwankten aufgrund der Wetterbedingungen, die die Innentemperaturen beeinflussten, zwischen 26,1 °C und 29,3 °C (Abb. 1). Ab dem 17. Tag stiegen die Temperaturen in allen bis auf drei Kontrolltanks (LN) allmählich an und erreichten am 37. Tag 32,8 ± 0,3 °C. Die Kontrolltanks (LN) wurden nicht experimentell erwärmt und blieben bis zum 35. Tag innerhalb des anfänglichen Temperaturbereichs Die Temperatur in einem Kontrolltank stieg aufgrund der Wärme aus benachbarten Tanks auf 30 °C und am 37. Tag auf 30,7 °C.

Die Polypen von drei markierten Korallenkolonien wurden alle fünf bis elf Tage von demselben Beobachter gezählt und die prozentualen Wachstumsraten wurden als Änderung der Gesamtzahl der gezählten Polypen (p) standardisiert auf die Anzahl der vergangenen Tage (d) berechnet seit der letzten Messung relativ zur ursprünglich gezählten Polypenzahl (Formel 1).

Negative Wachstumsraten wurden als teilweise Sterblichkeit definiert (d. h. Sterblichkeit einiger Koloniepolypen), was ein Merkmal modularer Kolonialorganismen wie Korallen ist, bei denen Teile ihres lebenden Gewebes absterben können, ohne dass es zur Sterblichkeit der gesamten Kolonie kommt77. Pro Tank wurden mittlere Wachstumsraten von drei Kolonien berechnet. Xenia umbellata-Kolonien wurden einzeln in Glasgefäße innerhalb der Versuchstanks gegeben, ohne sie der Luft auszusetzen, dann wurden die Gläser aus den Tanks entfernt und in temperierten Wasserbädern mit der gleichen Temperatur wie der jeweilige Versuchstank aufbewahrt, um Stress durch plötzliche Temperaturänderungen im Vorfeld zu vermeiden zum Zählen. Zur Ausbreitung und Zählung der Polypen wurde eine weiche Pinzette verwendet. Das Kolonieüberleben aller in den Versuchsbecken vorhandenen X. umbellata-Kolonien wurde täglich durch Überprüfung der Polypenbewegung bestimmt. Korallen, die keine Bewegung zeigten, wurden mit einer weichen Pinzette berührt, um eine Reaktion zu testen. Nicht reagierende Kolonien wurden als tot definiert und aus den Tanks entfernt.

Die Pulsationsrate als Indikator für die Korallengesundheit wurde nach der von Vollstedt et al.19 entwickelten Methode gezählt. Kurz gesagt, die Pulsationsraten von drei zufällig ausgewählten Polypen aus drei markierten Kolonien pro Versuchsbecken wurden von demselben Beobachter mittags, vor der Zugabe von Korallenfutter, und alle sechs bis acht Tage, beginnend am ersten Tag des Experiments, gemessen. Die Durchschnittsraten wurden für jede Kolonie und anschließend für jedes Becken berechnet, was zu drei Wiederholungswerten pro Behandlung führte. Die Pulsationen wurden innerhalb eines Zeitrahmens von 30 Sekunden gezählt und auf eine Minute standardisiert, wobei eine Pulsation als eine ganze Kontraktion des Polypen definiert wurde (offen – vollständig geschlossen – offen). Unvollständige Wehen wurden nicht gezählt. Nach dem Absterben der markierten Kolonien wurden neue Kolonien aus demselben Becken den Pulsationsmessungen zugeteilt.

Alle sechs bis acht Tage, beginnend am ersten Tag des Experiments, wurde eine markierte Kolonie pro Tank (zu jedem Zeitpunkt wurde dieselbe Kolonie gemessen, n = 3) in gasdichte 160-ml-Gläser gegeben, die in die Experimentiertanks getaucht waren, um Stress durch Luft zu vermeiden Belichtung. Die Gläser wurden aus den Versuchstanks entnommen, ohne Lufteinschluss verschlossen und 90 bis 120 Minuten lang im Licht (135 ± 4 µmol Photonen m-2 s−1 PAR) und in der Dunkelheit in temperierten Wasserbädern mit der gleichen Temperatur wie die jeweiligen Proben inkubiert Versuchstank. Rührstäbe in den Gläsern sorgten für homogene Sauerstoffkonzentrationen. Die Sauerstoffkonzentrationen wurden mit einem Optodensensor (HACH LDO, HACH HQ 40d, Hach Lange, Deutschland) vor und nach jeder Inkubation gemessen und die Startkonzentration von der Endkonzentration abgezogen, um schließlich den Sauerstofffluss (Oxy) zu berechnen, der als Netto definiert wurde Photosynthese (Pnet) im Licht und R im Dunkeln. Die Werte wurden auf die Inkubationszeit (h) normalisiert. Biofouling auf dem Stopfen wurde vorsichtig mit einer weichen Bürste entfernt, bevor er in die Gläser gegeben wurde. Um jedoch verbliebenen Biofilm zu berücksichtigen, wurde während des Experiments ein Blindstopfen in jeden Tank gegeben und für Blindwert-Pnet- und R-Messungen verwendet. Für jeden Messtag wurden ein bis zwei Tanks nach dem Zufallsprinzip für Blindinkubationen ausgewählt und zusätzliche Blindinkubationen wurden am 35. Tag durchgeführt. Der Durchschnitt aller Blindsauerstoffflüsse (n = 24, Blindwert), standardisiert auf die Inkubationszeit (h), wurde davon abgezogen die Koralleninkubationen für jede helle und dunkle Inkubation, da es keinen signifikanten Unterschied in den Blindflüssen zwischen den Behandlungen gab (1-Wege-ANOVA; Licht: F = 0,445, p = 0,775; Dunkelheit: F = 2,029, P = 0,131). Nach den Inkubationen wurde die Anzahl der Polypen pro Kolonie (p) mit der durchschnittlichen Oberfläche (n) eines X. umbellata-Polypen44 multipliziert, um den Sauerstofffluss zur Kolonieoberfläche zu normalisieren. Diese Methode wurde von Bednarz et al.44 für Xenia etabliert. Die Messungen der Polypen wurden anhand von Bildern mit der Software ImageJ (1.53e, Wayne Rasband und Mitwirkende, National Institutes of Health, USA) durchgeführt, um die Belastung der Korallen zu verringern und zu vermeiden, dass sich ein Polypenrückzug negativ auf die Messung auswirkt. Auf diese Weise wurden 80 zufällige Polypen aus 18 im Experiment verwendeten Kolonien gemessen. Abschließend wurden alle Werte auf das Volumen der Inkubationsgefäße normiert (v, Formel 2).

Die Bruttophotosynthese (Pgross) wurde mit Formel (3) berechnet.

Methoden zur Verarbeitung von Weichkorallenproben und Normalisierungsmetriken wurden gemäß den Empfehlungen von Pupier et al.42 übernommen. Kurz gesagt, am 1., 15. und 37. Tag wurde eine Kolonie pro Becken (d. h. drei Kolonien pro Behandlung) aus ihrem Korallenstopfen entfernt, jegliches Biofouling wurde entfernt und schließlich in Plastiktüten gelagert und bei –20 °C eingefroren. Alle Proben wurden dann 24 Stunden lang bei –60 °C gefriergetrocknet und bis zur Analyse im Dunkeln gelagert. Das Trockengewicht (DW) jeder Probe wurde als Normalisierungsmaß für die Zelldichte der Algensymbionten verwendet. Die Proben wurden in destilliertem Wasser homogenisiert, da Pupier et al.42 keine Unterschiede in der Zelldichte der Algensymbionten feststellten, wenn die Proben mit destilliertem Wasser oder gefiltertem Meerwasser zubereitet wurden. Die Gewebeaufschlämmung wurde für die Zählung der Algenzelldichte und die CHLA-Messung verwendet.

Um Korallengewebe und Algenzellen in der Gewebeaufschlämmung zu trennen, wurden Teilproben 10 Minuten lang zentrifugiert, der Überstand verworfen, das Pellet in 2 ml destilliertem Wasser resuspendiert, erneut 10 Minuten lang zentrifugiert und der Überstand verworfen. Das Pellet wurde in 2 ml destilliertem Wasser resuspendiert, gründlich gemischt und auf zwei Gitter eines Hämozytometers (verbesserte Neubauer-Zählkammer, Tiefe 0,1 mm) übertragen, was zwei Wiederholungszählungen pro Probe ermöglichte. Für die Zählung der Algensymbionten wurde die von LeGresley & McDermott78 beschriebene standardisierte Hämozytometer-Zählmethode verwendet.

Unterproben für die Messung der Chl a-Konzentration wurden wie zuvor beschrieben zweimal durch Zentrifugation gespült. Das verbleibende Pellet wurde zur Chlorophyllextraktion in 2 ml 100 % Aceton resuspendiert und 24 Stunden lang im Dunkeln bei 4 °C aufbewahrt. Unter minimaler Lichteinwirkung wurde die Extraktionsprobe fünf Minuten lang zentrifugiert und dann in zwei Quarzküvetten überführt, was zwei Wiederholungsmessungen pro Probe ermöglichte. Messungen der Chl a-Konzentration wurden mit einem UV-Spektrophotometer (GENESYS 150, Fisher Scientific, Deutschland) nach der von Jeffrey & Humphrey79 beschriebenen Methode für Dinoflagellaten durchgeführt. Die resultierenden Konzentrationen wurden auf die DW des Wirts und anschließend auf die Zelldichte der Algensymbionten standardisiert, um den zellulären Chl a-Gehalt zu berechnen.

Im Verlauf des Experiments wurden Fotos von drei Kolonien pro Tank gemacht. Die Dokumentation derselben Kolonien war wichtig, um Veränderungen im Laufe der Zeit festzustellen. Die Fotos wurden unter weißem Licht mit einer Olympus TG6-Unterwasserkamera mit festen manuellen Einstellungen (ISO 100, f/1,4, 4-fache Vergrößerung) aufgenommen. Für die spätere Weißabgleichanpassung in Adobe Photoshop CS6 wurde ein Farbstandard verwendet. Eine markierte Kolonie pro stark mit Nitrat angereichertem Becken wurde verwendet, um Farbreferenzkarten zu erstellen, ähnlich der Methode von Siebeck et al.59, die Helligkeit, Sättigung und Farbtöne identifizierten, die mit der Algensymbiontendichte und dem Chloridgehalt von Hartkorallen korrelierten, um die Korallenbleiche zu überwachen . Da X. umbellata über kein Kalziumkarbonat-Skelett verfügt, das als Weißkontrast wirken kann, wenn Algensymbionten aus dem Wirtsgewebe entfernt werden, wurden in der vorliegenden Studie rote, grüne und blaue (RGB) Pixelwerte verwendet, um die allgemeine Farbänderung zu beurteilen. Kurz gesagt, für jede Koralle wurden fünf Polypen zufällig ausgewählt und RGB-Werte (25 × 25 Pixel im Quadrat) von ihren Tentakeln erhalten. Frühere Studien haben gezeigt, dass die Algendichte in Tentakeln und Tentakelspitzen häufig höher ist80, daher sind diese Bereiche wahrscheinlich anfällig für Farbveränderungen. Der resultierende Bereich von RGB-Werten (Ergänzungstabelle S3) wurde verwendet, um fünf Farbbewertungen anhand von #HEX-Farbcodes (Ergänzungstabelle S2) zu identifizieren, die die Änderung der Färbung von eins (Anfangsfarbe) auf fünf (am dunkelsten) darstellten. Anhand dieser Farbreferenzen wurde der Farbwert von drei markierten Kolonien pro Becken von einem Beobachter anhand der wie oben beschrieben aufgenommenen Bilder ermittelt. Die durchschnittlichen Farbwerte wurden pro Tank berechnet, was zu drei Wiederholungen pro Behandlung führte.

Aus jedem Becken wurden nach dem Zufallsprinzip Kolonien für die Elementaranalyse ausgewählt und aus Korallenstopfen entnommen, in Plastiktüten gelagert und bis zur Analyse bei –20 °C eingefroren. X. umbellata-Kolonien wurden 48 Stunden lang bei 40 °C in einem Ofen getrocknet, bis eine Gewichtskonsistenz erreicht war, dann mit Mörser und Stößel zermahlen und das Gewebepulver in Blechbecher überführt. C- und N-Mengen sowie stabile Isotopenverhältnisse wurden wie in Karcher et al.56 beschrieben analysiert. Isotopenverhältnisse (r) werden als Verhältnis von schwererem zu leichterem Isotop (13C:12C oder 15 N:14 N) angezeigt und entweder als δ13C oder δ15N (‰) unter Verwendung der Formel 4 angegeben:

Dabei gilt die Referenz für δ13C (0,01118) und der atmosphärische N für δ15N (0,00368).

Alle Daten wurden als Mittelwerte mit Fehlerbalken dargestellt, die Standardabweichungen darstellen, und die Alpha-Werte für alle statistischen Tests wurden auf p = 0,05 festgelegt. Um für zufällig gesammelte Daten (Zelldichte, Chl a und Elementstöchiometrie) signifikante Auswirkungen von Behandlungen im Laufe der Zeit zu testen, wurden 2-Wege-Varianzanalysen (ANOVA) durchgeführt und nicht normalverteilte Daten (δ15N) rangtransformiert und analysiert mit nichtparametrischen Ansätzen (ARTool-Paket), wie von Feys81 vorgeschlagen. Für Daten, die aus den wiederholten Messungen von Pgross, R und Wachstumsrate erhalten wurden, wurde eine 2-Wege-ANOVA mit gemischtem Modell mit „Tag“ als Faktor innerhalb des Subjekts und „Behandlung“ als Faktor zwischen Subjekten durchgeführt. Die Normalität wurde mit dem Shapiro-Wilk-Test getestet, die Homogenität der Varianz wurde mit dem Levene-Test getestet und es wurden keine Ausreißer identifiziert (rstatix-Paket). Der M-Test von Box wurde verwendet, um die Homogenität der Kovarianz zu bestätigen, und die Sphärizität wurde mit dem Mauchly-Test getestet und bei Verletzung mit der Greenhouse-Geisser-Sphärizitätskorrektur korrigiert. Für nichtparametrische Daten wiederholter Messungen (Überleben, Pulsationsraten, Farbwerte) wurden nichtparametrische Mixed-Effects-Modelle mit dem R-Paket „nparLD“82 durchgeführt. Für die Post-hoc-Analyse wurden paarweise Vergleiche (pwc) mit Bonferroni-Anpassung verwendet, mit t-Test für parametrische und Dunn-Test für nichtparametrische Daten. Für die Überlebensdaten konnte kein Post-hoc-Test durchgeführt werden, da es innerhalb der meisten Gruppen keine Varianz gab. Der erste Tag wurde ausgeschlossen, um Post-hoc-Tests für Farbbewertungsdaten zu ermöglichen, da alle Gruppen identische Werte hatten. Spearmans Korrelation wurde durchgeführt, um die Beziehung zwischen Pgross und R zu testen.

Rohdaten der aktuellen Studie sind in diesem veröffentlichten Artikel enthalten (Ergänzungstabelle S3).

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Diese Arbeit wurde aus Grundmitteln der Universität Bremen und dem DFG-Stipendium Wi 2677/16-1 gefördert.

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Fakultät für Biologie und Chemie, Abteilung Marine Ökologie, Universität Bremen, UFT-Gebäude, Leobener Str. 6, 28359, Bremen, Deutschland

Bianca Thobor, Arjen Tilstra, Selma Deborah Mezger, Franziska Bockelmann, Lisa Zimmermann, Ana Belén Yánez Suárez, Annabell Klinke & Christian Wild

College of Science and Engineering, James Cook University, 1 Angus Smith Drive, Douglas, QLD, 4814, Australien

David G. Bourne

Australian Institute of Marine Science, Cape Ferguson, Townsville, QLD, 4810, Australien

David G. Bourne

Fakultät für Biologie und Chemie, Marine Botanik, Universität Bremen, Gebäude NW2, Leobener Str. 5, 28359, Bremen, Deutschland

Karin Springer

Museum Für Naturkunde, Leibniz Institute for Evolution and Biodiversity Science, Invalidenstr. 43, 10115, Berlin, Germany

Ulrich Struck

Fachbereich Geowissenschaften, Freie Universität Berlin, Malteserstr. 74-100, Haus D, 12249, Berlin, Deutschland

Ulrich Struck

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BMT, AT, SDM, FB, LZ, ABYS, AK und CW haben das Experiment entworfen. BMT, FB und LZ führten das Experiment durch. DGB, KS und CW betreuten das Projekt. KS und US trugen mit Ressourcen und technischer Unterstützung bei. BT analysierte die Daten und verfasste das Manuskript. Alle Autoren haben das Manuskript gelesen und überarbeitet.

Korrespondenz mit Bianca Thobor.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Thobor, B., Tilstra, A., Bourne, DG et al. Die pulsierende Weichkoralle Xenia umbellata zeigt bei niedrigen Nitratkonzentrationen eine hohe Erwärmungsresistenz. Sci Rep 12, 16788 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-21110-w

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Eingegangen: 27. April 2022

Angenommen: 22. September 2022

Veröffentlicht: 06. Oktober 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-21110-w

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